Fotoinhibición

La fotoinhibición  es una reducción inducida por la luz en la actividad fotosintética de plantas , algas o cianobacterias . El fotosistema II (PSII) es más sensible a la luz que otras máquinas fotosintéticas, razón por la cual la mayoría de los investigadores definen el término como daño al PSII inducido por la luz. En los organismos vivos, el fotosistema II dañado por la iluminación excesiva se repara constantemente debido a la degradación y síntesis de la proteína D 1 del centro de reacción fotosintético PSII . El término fotoinhibición también se usa en un sentido más amplio, que significa "fotoinhibición dinámica", para describir todas las reacciones que dan como resultado una disminución en la eficiencia de la fotosíntesis cuando las plantas se exponen a la luz.

Historia

El primer científico que realmente midió el nivel de fotoinhibición fue Bessel Kok, quien publicó sus resultados en 1956 [1] . Ya en las primeras etapas del estudio del fenómeno, se hizo evidente que las plantas tienen algún tipo de mecanismo de reparación que elimina constantemente el daño. En 1966, Jones y Kok midieron el espectro de acción de la fotoinhibición y encontraron que la luz ultravioleta tenía el mayor efecto [2] . También se encontró que en la parte visible del espectro, el pico de fotoinhibición estaba en la región roja. En la década de 1980, la fotoinhibición se convirtió en un tema popular entre los investigadores de la fotosíntesis y se redescubrió el concepto de daño y reparación. La investigación comenzó con un artículo de 1984 de Kyle Ohad y Arntzen, en el que demostraron que la fotoinhibición se acompaña de una pérdida selectiva de una proteína de 32 kDa, más tarde identificada como la proteína D 1 [3] . La fotosensibilidad del PSII con un complejo oxidante de agua inactivado químicamente se estudió en la década de 1980 y principios de la de 1990 [4] [5] . Un artículo de 1992 de Imre Wass y colegas describió el lado aceptor del mecanismo de fotoinhibición [6] . La medición de la tasa de producción de oxígeno singulete por el fotosistema II en condiciones de fotoinhibición proporcionó evidencia adicional a favor de un mecanismo aceptor [7] . El concepto del ciclo de reparación, en el cual la reparación del daño ocurre constantemente, ha evolucionado y fue considerado por Aro et al. en 1993 [8] . Desde entonces, se han descubierto muchos detalles del ciclo de reparación, incluido el hecho de que la proteasa FtsH juega un papel importante en la degradación de la proteína D 1 [9] . En un artículo de 1996 de Taestchzhava y Haro, se demostró que la constante de la tasa de fotoinhibición es directamente proporcional a la intensidad de la luz, lo que contradice una sugerencia anterior de que la fotoinhibición es causada por una fracción de energía luminosa que excede la capacidad máxima de fotosíntesis [10] . Al año siguiente, el grupo de Yitzhak Ohada realizó un experimento de fotoinhibición del fotosistema II mediante un pulso láser y, en base a los datos, sugirieron que la separación de cargas podría ser dañina, ya que podría conducir a la formación de oxígeno singulete [11] . El posible mecanismo (o mecanismos) molecular de la fotoinhibición se discute constantemente en la comunidad científica. El candidato más nuevo es el mecanismo de manganeso propuesto en 2005 por el grupo de Esa Taestchzhava [12] . Un mecanismo similar fue propuesto por el grupo de Norio Murata en el mismo 2005 [13] .

Lo que se inhibe

La fotoinhibición ocurre en todos los organismos capaces de realizar la fotosíntesis oxigénica, desde las plantas vasculares hasta las cianobacterias [14] [15] . En todos los casos, la luz azul causa un efecto más fuerte que otras longitudes de onda de luz visible, y de todas las longitudes de onda, la luz ultravioleta tiene el efecto destructivo más fuerte [14] . En esencia, la fotoinhibición es una serie de reacciones fotoquímicas que inhiben una actividad particular del PSII, pero no hay consenso sobre cuáles son estas reacciones. El primero en perder su actividad, por regla general, es el complejo oxidante del agua [12] [13] [16] [17] . Sin embargo, la inhibición del PSII en condiciones anaeróbicas da como resultado principalmente la inhibición de la transferencia de electrones en el lado aceptor del PSII (transferencia de electrones de un par especial de clorofilas a la plastoquinona) [6] . La luz ultravioleta inhibe el complejo de oxidación del agua incluso antes de que el resto del PSII pierda su actividad. El fotosistema I (PSI) es menos sensible al fotodaño que el PSII, pero aun así se inhibe lentamente con el tiempo [18] . La fotoinhibición de PSI ocurre en plantas sensibles al frío y depende del flujo de electrones de PSII a PSI.

¿Con qué frecuencia se produce el daño?

El fotosistema II es dañado por la luz, independientemente de su intensidad. El rendimiento cuántico de la reacción dañina en hojas típicas de plantas superiores o en preparaciones de membranas de tilacoides oscila entre 10–8 y 10–7 y no depende de la intensidad de la luz [10] [19] . Esto significa que aproximadamente un complejo del fotosistema II se daña por cada 10-100 millones de fotones capturados . De estos datos se deduce que la fotoinhibición se produce a cualquier intensidad de luz y la constante de velocidad de la fotoinhibición es directamente proporcional a su intensidad. Algunos resultados indican que la luz tenue causa incluso más daño que la luz brillante [11] .

Mecanismos moleculares

Los mecanismos de fotoinhibición están en discusión y se han propuesto varios mecanismos diferentes [16] . Las especies reactivas de oxígeno , especialmente el oxígeno singulete, desempeñan un papel en el mecanismo de inhibición del lado aceptor del fotosistema II, el mecanismo del oxígeno singulete y el mecanismo de inhibición con poca luz. Sin embargo, las especies reactivas de oxígeno no juegan un papel directo en el mecanismo del manganeso y en el mecanismo de inhibición del lado donante del fotosistema II. La fotoinhibición de PSII conduce a la formación de oxígeno singulete [7] y otras especies reactivas de oxígeno, que inhiben el ciclo de reparación de PSII al suprimir la síntesis de proteínas en el cloroplasto [20] .

Fotoinhibición del lado aceptor

La luz brillante provoca la reducción del conjunto de plastoquinonas , lo que da como resultado la protonación y la doble reducción (y la doble protonación) del aceptor de electrones Q A del fotosistema II. La forma protonada y completamente reducida de QA no puede participar en el transporte de electrones. Además, la reacción de separación de carga en el fotosistema inhibido II conduce con una alta probabilidad a la transición del donante de electrones primario ( P 680 ) al estado de triplete. El triplete P 680 puede reaccionar con el oxígeno y formar oxígeno singulete altamente reactivo [6] .

Fotoinhibición del lado donante

Si el complejo oxidante del agua se inactiva químicamente, los elementos de transporte de electrones restantes se vuelven muy sensibles a la luz [4] [19] . Se ha sugerido que incluso en una hoja sana, el complejo oxidante del agua no siempre funciona en todos los complejos del fotosistema II, y aquellos en los que no funciona son propensos a una fotoinhibición rápida e irreversible [21] .

Mecanismo de manganeso

Un fotón absorbido por los iones de manganeso en el grupo de manganeso del complejo oxidante del agua provoca su inactivación. La inhibición adicional de las reacciones de transferencia de electrones ocurre por el mecanismo de inhibición del lado donante. Los datos sobre el espectro de acción de la fotoinhibición hablan a favor de este mecanismo [12] .

Mecanismo de oxígeno singlete

La inhibición del fotosistema II es causada por el oxígeno singulete, que está formado por moléculas de clorofila débilmente conjugadas [22] o por citocromos reducidos y centros de hierro-azufre [23] .

Mecanismo de fotoinhibición en condiciones de poca luz

La separación de carga en el fotosistema II conduce a la aparición del triplete P 680 y, como consecuencia, el oxígeno singulete, y la separación de carga es más probable con baja intensidad de luz que con alta intensidad de luz [11] .

Cinética y espectro de acción

Si la cinética de la fotoinhibición se mide en hojas, cianobacterias o algas teñidas con lincomicina o en una membrana tilacoidal aislada en la que el ciclo de reparación no altera la cinética, la fotoinhibición se describirá mediante una ecuación de reacción de primer orden. Datos del grupo de C. W. Chow indican que en hojas de pimiento ( Capsicum annuum ), en lugar de la reacción anterior, existe un pseudo-equilibrio, aún cuando el ciclo de reparación está bloqueado. Este hecho puede explicarse si asumimos que la inhibición de una parte del PSII protege del daño a los restantes centros de reacción activos [24] . Tanto la luz visible como la ultravioleta causan fotoinhibición, siendo la primera mucho más dañina [12] [23] [25] . Algunos investigadores creen que la luz ultravioleta y la luz visible inducen la fotoinhibición a través de dos mecanismos diferentes [26] , mientras que otros enfatizan la similitud entre las reacciones de inhibición que ocurren bajo la influencia de diferentes longitudes de onda [12] [13] .

Ciclo de reparación del fotosistema II

Bajo la influencia de la luz, la fotoinhibición ocurre constantemente en los organismos fotosintéticos a la luz y, por lo tanto, deben corregir constantemente el daño resultante [8] . El ciclo de reparación del fotosistema II ocurre en cloroplastos y cianobacterias: consiste en la degradación de la antigua y la síntesis de la nueva proteína PSII D 1 , seguida por el ensamblaje del centro de reacción. El resto de las proteínas del fotosistema se reciclan y reutilizan para el ensamblaje del PSII. Debido a la rápida reparación, los sitios PSII más reactivos no se fotoinhiben incluso si la planta se cultiva con luz brillante. Sin embargo, las tensiones ambientales como las temperaturas extremas, la salinidad y la sequía limitan el suministro de dióxido de carbono al ciclo de fijación de carbono , lo que reduce la tasa de reparación del PSII [27] .

En el estudio de la fotoinhibición, el ciclo de reparación a menudo se bloquea con antibióticos ( lincomicina o cloranfenicol ) que detienen la síntesis de proteínas en el cloroplasto . La síntesis de proteínas ocurre solo en la muestra no degradada, por lo que no se necesita lincomicina cuando se mide la fotoinhibición en membranas aisladas [27] .

Mecanismos de defensa

Las plantas tienen mecanismos que las protegen de los efectos adversos de la luz brillante. El mecanismo protector bioquímico más estudiado de la extinción de la energía de excitación no fotoquímica [28] . La fotoinhibición inducida por la luz visible en el mutante de Arabidopsis thaliana sin extinción no fotoquímica ocurre ~25% más rápido en el tipo salvaje . También es evidente que el giro o plegado de las hojas, como ocurre, por ejemplo, en la acedera ácida en respuesta a la exposición a la luz brillante, protege contra la fotoinhibición.

Dimensión

La fotoinhibición se puede medir en membranas tilacoides aisladas o sus subfracciones, o en células cianobacterianas intactas midiendo la tasa de evolución de oxígeno en condiciones de saturación total de luz y en presencia de aceptores de electrones artificiales ( reactivos de Hill ).

El grado de fotoinhibición en hojas intactas se puede medir usando un fluorómetro para medir la proporción de la clorofila variable y el valor máximo de fluorescencia (F V /F M ) [16] . A partir de este índice, se puede derivar un valor para el grado de fotoinhibición, ya que una parte significativa de la energía se libera como clorofila y fluorescencia en condiciones en las que muchos electrones excitados del PSII no se transfieren al aceptor, sino que vuelven a la tierra. estado de energía

Antes de medir la relación F V /F M , las hojas deben incubarse en la oscuridad durante al menos 10 minutos, y preferiblemente más tiempo, para eliminar la extinción no fotoquímica.

Destellos de luz

La fotoinhibición también se puede inducir con breves destellos de luz utilizando un láser pulsado o lámparas de destello de xenón . Para destellos muy cortos, la eficacia de la fotoinhibición depende de la pausa entre destellos [11] . Esta dependencia se explica por el hecho de que los flashes provocan la separación de carga en PSII, seguida de la producción de oxígeno singlete. La interpretación ha sido criticada porque la efectividad de la fotoinhibición causada por los destellos de las lámparas de xenón aún depende de la energía del destello, incluso con destellos tan fuertes que saturan la reacción de separación de carga [12] .

Fotoinhibición dinámica

Algunos investigadores prefieren definir el término "fotoinhibición" para referirse a todas las reacciones que reducen el rendimiento cuántico de la fotosíntesis cuando la planta se expone a la luz [29] [30] . El término "fotoinhibición dinámica" incluye fenómenos que reducen reversiblemente el nivel de fotosíntesis en la luz, y los términos "fotodaño" o "fotoinhibición irreversible" cubren el concepto de fotoinhibición asociada directamente con los efectos dañinos de la luz. El mecanismo principal de la fotoinhibición dinámica es la extinción no fotoquímica de la energía de excitación absorbida por el PSII. La fotoinhibición dinámica es la aclimatación a condiciones de luz brillante, no el daño inducido por la luz, por lo que la "fotoinhibición dinámica" en realidad protege a las plantas de la "fotoinhibición".

Ecología de la fotoinhibición

La fotoinhibición puede conducir a la decoloración de los corales [27] .

Véase también

Notas

  1. Kok B. Sobre la inhibición de la fotosíntesis por luz intensa  //  Biochimica et Biophysica Acta : diario. - 1956. - vol. 21 , núm. 2 . - pág. 234-244 . - doi : 10.1016/0006-3002(56)90003-8 . —PMID 13363902 .
  2. ^ Jones LW & Kok B. Fotoinhibición de reacciones de cloroplasto. I. Cinética y espectros de acción  (inglés)  // Fisiología vegetal  : revista. - Sociedad Americana de Biólogos de Plantas , 1966. - vol. 41 , núm. 6 _ - P. 1037-1043 . -doi : 10.1104/ pp.41.6.1037 . —PMID 16656345 .
  3. Kyle DJ, Ohad I., Arntzen CJ Daño y reparación de proteínas de membrana: pérdida selectiva de una función de proteína de quinona en membranas de cloroplastos  // Actas de la Academia Nacional de Ciencias de los Estados Unidos de América  : revista  . - 1984. - vol. 81 , núm. 13 _ - Pág. 4070-4074 . -doi : 10.1073/ pnas.81.13.4070 . —PMID 16593483 .
  4. 1 2 Callahan FE, Becker DW y Cheniae GM Estudios sobre la fotoactivación de la enzima oxidante del agua: II. Caracterización de la fotoinhibición de luz débil de PSII y su recuperación inducida por la luz  // Fisiología vegetal  : revista  . - Sociedad Americana de Biólogos de Plantas , 1986. - vol. 82 , núm. 1 . - pág. 261-269 . -doi : 10.1104/ pp.82.1.261 . —PMID 16665003 .
  5. Jegerschöld C., Virgin I & Styring S. La degradación dependiente de la luz de la proteína D 1 en el fotosistema II se acelera después de la inhibición de la reacción de división del agua  //  Bioquímica: revista. - 1990. - vol. 29 , núm. 26 . - Pág. 6179-6186 . -doi : 10.1021/ bi00478a010 . — PMID 2207066 .
  6. 1 2 3 Vass I., Styring S., Hundal T., Koivuniemi M., Aro EM & Andersson B. Intermedios reversibles e irreversibles durante la fotoinhibición del fotosistema II: Las especies Q reducidas estables promueven la formación de tripletes de clorofila  (inglés)  / / Actas de la Academia Nacional de Ciencias de los Estados Unidos de América  : revista. - 1992. - vol. 89 , núm. 4 . - P. 1408-1412 . -doi : 10.1073/ pnas.89.4.1408 .
  7. 1 2 Hideg É, Kálai T., Hideg K & Vass I. La fotoinhibición de la fotosíntesis in vivo da como resultado la detección de la producción de oxígeno singulete a través de la extinción de la fluorescencia inducida por nitróxido en hojas de haba  //  Bioquímica: revista. - 1998. - vol. 37 , núm. 33 . - Pág. 11405-11411 . doi : 10.1021 / bi972890 . —PMID 9708975 .
  8. 1 2 Aro EM, Virgin I y Andersson B. Fotoinhibición del fotosistema II: inactivación, daño y recambio de proteínas  //  Biophysica et Biochimica Acta: revista. - 1993. - vol. 1143 , n. 2 . - pág. 113-134 . - doi : 10.1016/0005-2728(93)90134-2 .
  9. Bailey S., Thompson E., Nixon PJ, Horton P., Mullineaux CW, Robinson C & Mann NH Un papel crítico para el homólogo Var2 FtsH de Arabidopsis thaliana en el ciclo de reparación del Fotosistema II in vivo   Journal//  : diario. - 2002. - vol. 277 , núm. 3 . - Pág. 2006-2011 . -doi : 10.1074/ jbc.M105878200 . —PMID 11717304 .
  10. 1 2 Tyystjärvi, E y Aro, EM. La constante de velocidad de la fotoinhibición, medida en hojas tratadas con lincomicina, es directamente proporcional a la intensidad de la luz  // Actas de la Academia Nacional de Ciencias de los Estados Unidos de América  : revista  . - 1996. - vol. 93 , núm. 5 . - P. 2213-2218 . -doi : 10.1073/ pnas.93.5.2213 . — PMID 11607639 .
  11. 1 2 3 4 Keren N., Berg A., van Kan PJM, Levanon H & Ohad I. Mecanismo de fotoinactivación del fotosistema II y degradación de la proteína D 1 con poca luz: El papel del  flujo de electrones de retorno  // Actas de la Academia Nacional de Ciencias de los Estados Unidos de América  : revista. - 1997. - vol. 94 , núm. 4 . - Pág. 1579-1584 . -doi : 10.1073/ pnas.94.4.1579 . —PMID 11038602 .
  12. 1 2 3 4 5 6 Hakala M., Tuominen I., Keränen M., Tyystjärvi T & Tyystjärvi E. Evidencia del papel del complejo de manganeso que genera oxígeno en la fotoinhibición del fotosistema II  //  Biochimica et Biophysica Acta (BBA) - Bioenergética : diario. - 2005. - vol. 1706 , n. 1-2 . - Pág. 68-80 . -doi : 10.1016/ j.bbabio.2004.09.001 . —PMID 15620366 .
  13. 1 2 3 Ohnishi N., Allakhverdiev SI, Takahashi S., Higashi S., Watanabe M., Nishiyama Y & Murata N. Two-Step Mechanism of Photodamage to Photosystem II: Step 1 Occurs at the Oxygen-Evolving Complex and Step 2 Ocurre en el Centro de Reacción Fotoquímica  (inglés)  // Bioquímica: revista. - 2005. - vol. 44 , núm. 23 . - Pág. 8494-8499 . -doi : 10.1021/ bi047518q . — PMID 15938639 .
  14. 1 2 Tyystjärvi T., Tuominen I., Herranen M., Aro EM, Tyystjärvi E. El espectro de acción de la transcripción del gen psbA es similar al de la fotoinhibición en Synechocystis sp. PCC 6803  // Cartas  FEBS : diario. - 2002. - vol. 516 , núm. 1-3 . - pág. 167-171 . - doi : 10.1016/S0014-5793(02)02537-1 . —PMID 11959126 .
  15. Nishiyama Y., Allakhverdiev SI & Murata N. Inhibición de la reparación del fotosistema II por estrés oxidativo en  cianobacterias //  Fármacos : diario. - Adis Internacional , 2002. - Vol. 516 , núm. 1-3 . - pág. 167-171 . -doi : 10.1007/ s11120-004-6434-0 . — IDPM 16049747 .
  16. 1 2 3 Tyystjärvi E. Fotoinhibición del fotosistema II y fotodaño del grupo de manganeso que genera oxígeno  //  Coordination Chemistry Reviews: revista. - 2008. - Vol. 252 , núm. 3-4 . - P. 361-376 . -doi : 10.1016 / j.ccr.2007.08.021 .
  17. Krieger-Liszkay A., Fufezan C & Trebst A. Producción de oxígeno  singlete en el fotosistema II y mecanismo de protección relacionado  // Fármacos : diario. - Adis Internacional , 2008. - Vol. 98 , núm. 1-3 . - Pág. 551-564 . -doi : 10.1007/ s11120-008-9349-3 . —PMID 18780159 .
  18. Sonoike K. Fotoinhibición del fotosistema I: su importancia fisiológica en la sensibilidad al frío de las plantas  //  Plant and Cell Physiology: revista. - 1996. - vol. 37 . - pág. 239-247 . -doi : 10.1093 / oxfordjournals.pcp.a028938 .
  19. 1 2 Eckert HJ, Geiken B., Bernarding J., Napiwotzki A., Eichler HJ & Renger G. Dos sitios de fotoinhibición del oxígeno de transferencia de electrones en fragmentos de membrana de PS-II en evolución y tratados con Tris de  espinacas.)  // Drogas : diario. - Adis Internacional , 1991. - Vol. 27 , núm. 2 . - P. 97-108 . -doi : 10.1007/ BF00033249 .
  20. Nishiyama Y., Allakhverdiev SI & Murata N. Un nuevo paradigma para la acción de especies reactivas de oxígeno en la fotoinhibición del fotosistema II  //  Biophysica et Biochimica Acta - Bioenergetics: journal. - 2006. - vol. 1757 , n. 7 . - Pág. 742-749 . -doi : 10.1016/ j.bbabio.2006.05.013 . —PMID 16784721 .
  21. Anderson JM, Park YI & Chow WS Modelo unificador para la fotoinactivación de Photosystem II in vivo  : una hipótesis  // Drogas : diario. - Adis Internacional , 1998. - Vol. 56 . - P. 1-13 . -doi : 10.1023/A : 1005946808488 .
  22. Santabarbara S., Cazzalini I., Rivadossi A., Garlaschi FM, Zucchelli G & Jennings RC La fotoinhibición in vivo e in vitro involucra complejos de clorofila-proteína débilmente acoplados  //  Fotoquímica y fotobiología : diario. - 2002. - vol. 75 , núm. 6 _ - P. 613-618 . —doi : 10.1562 / 0031-8655(2002)0750613PIVAIV2.0.CO2 .
  23. 1 2 Jung J y Kim HS. Los cromóforos como sensibilizadores endógenos implicados en la fotogeneración de oxígeno singlete en tilacoides de espinaca  //  Fotoquímica y Fotobiología : diario. - 1990. - vol. 52 , núm. 5 . - P. 1003-1009 . -doi : 10.1111/ j.1751-1097.1990.tb01817.x .
  24. Lee HY, Hong YN & Chow WS Fotoinactivación de los complejos del fotosistema II y fotoprotección por vecinos no funcionales en hojas de Capsicum annuum L.  //  Planta: revista. - 2001. - vol. 212 , n. 3 . - P. 332-342 . -doi : 10.1007/ s004250000398 .
  25. Sarvikas P., Hakala M., Pätsikkä E., Tyystjärvi T & Tyystjärvi E. Espectro de acción de la fotoinhibición en hojas de tipo salvaje y mutantes npq1-2 y npq4-1 de Arabidopsis thaliana  //  Plant and Cell Physiology: revista. - 2006. - vol. 47 , núm. 3 . - P. 391-400 . -doi : 10.1093 / pcp/pcj006 . —PMID 16415063 .
  26. Sicora C., Mate Z & Vass I. La interacción de la luz visible y UV-B durante el fotodaño y la reparación del fotosistema   II // Drogas : diario. - Adis Internacional , 2003. - Vol. 75 , núm. 2 . - pág. 127-137 . -doi : 10.1023/A : 1022852631339 . — PMID 16245083 .
  27. 1 2 3 Takahashi S & Murata N. ¿Cómo aceleran las tensiones ambientales la fotoinhibición  //  Tendencias en la ciencia de las plantas : diario. - Cell Press , 2008. - Vol. 13 , núm. 4 . - pág. 178-182 . -doi : 10.1016/ j.tplants.2008.01.005 . —PMID 18328775 .
  28. Krause GH & Jahns P (2004) "Disipación de energía no fotoquímica determinada por extinción de la fluorescencia de la clorofila: Caracterización y función" en Papageorgiou GC & Govindjee (eds.
  29. ^ Powles SB Fotoinhibición de la fotosíntesis inducida por luz visible  // Fisiología vegetal  : diario  . - Sociedad Americana de Biólogos de Plantas , 1984. - vol. 35 . - P. 15-44 . -doi : 10.1146 / annurev.pp.35.060184.000311 .
  30. Hall DO & Rao KK Fotosíntesis  (indefinido) . - Cambridge University Press, Cambridge, 1999. - ISBN 978-0-521-64497-6 .

Literatura

Enlaces