Fotosíntesis C4

La fotosíntesis C 4 , o el ciclo Hatch-Slack , es una vía de fijación de carbono característica de las plantas superiores , cuyo primer producto es el ácido oxaloacético de cuatro carbonos , y no el ácido 3-fosfoglicérico de tres carbonos , como en la mayoría de las plantas con C convencional 3 fotosíntesis .

En esencia, la fotosíntesis C 4 es una modificación de la fotosíntesis C 3 convencional y apareció en el proceso de evolución mucho más tarde que esta última. En el ciclo Hatch-Slack, las plantas realizan la fijación primaria de carbono en las células del mesófilo a través de la carboxilación del fosfoenolpiruvato (PEP) con la participación de la enzima fosfoenolpiruvato carboxilasa (PEP-carboxilasa). El oxaloacetato formado como resultado de la reacción se convierte en malato o aspartato y de esta forma se transporta a las células del revestimiento del haz conductor, donde, como resultado de la descarboxilación, se libera CO 2 , que ingresa al ciclo reductor de pentosa fosfato . [1] . En el ciclo de Calvin, en las plantas C 4 , como en las plantas C 3 , el CO 2 se convierte en un azúcar triatómico, que se utiliza para sintetizar sacarosa. El transporte de CO2 desde las células del mesófilo a las células de la vaina en forma de productos intermedios de fijación permite aumentar significativamente su concentración en el sitio de localización de Rubisco y así aumentar significativamente su eficiencia, evitando una reacción secundaria con el oxígeno y, como resultado, deshacerse por completo de la fotorrespiración .

Gracias a una forma más eficiente de fijar el CO 2 , no es necesario mantener los estomas abiertos todo el tiempo para garantizar un intercambio gaseoso activo, lo que significa que se reducen las pérdidas de agua durante la transpiración. Por esta razón, las plantas C 4 pueden crecer en hábitats más secos, a altas temperaturas, en condiciones de salinidad y ausencia de CO 2 . Sin embargo, los pasos adicionales de fijación de carbono en la vía C 4 requieren energía adicional en forma de ATP . Si suponemos que en el ciclo de Calvin en plantas C 4 , así como en plantas C 3 , se utilizan 3 moléculas de ATP y 2 moléculas de NADPH para fijar una molécula de CO 2 , luego para regenerar el aceptor de carbono en el ciclo Hatch-Slack, luego hay una conversión de piruvato a PEP , se requieren 2 moléculas de ATP adicionales . Como resultado, se consumen 5 moléculas de ATP y 2 moléculas de NADPH por molécula de CO 2 en la vía C 4 [2] . Por esta razón, las plantas C 4 requieren mayores niveles de insolación para un crecimiento óptimo .

Historial de descubrimientos

La primera mención de que el primer producto de la fotosíntesis en la caña de azúcar puede ser ácido dicarboxílico de cuatro carbonos apareció en 1954 en forma de una breve nota sin referencia y se publicó en el informe anual de la estación experimental de la Asociación de Plantadores de Azúcar de Hawai. Más detalladamente, este trabajo apareció en forma de una breve comunicación de H. P. Korczak, K. E. Hartt y G. O. Burra. Un artículo completo de este grupo de investigadores se publicó recién en 1965 [3] . Un retraso tan grande se debe a la discrepancia entre los resultados obtenidos y los datos obtenidos en el laboratorio de Melvin Calvin , con quien el grupo hawaiano tenía estrecho contacto en ese momento [4] .

Los científicos soviéticos obtuvieron resultados similares aproximadamente al mismo tiempo. En los trabajos de L. A. Nezgovorova (1956-1957), se encontró que con exposiciones cortas de hojas de maíz a la luz, se encuentra 14 C de 14 CO 2 en ácido aspártico [5] . Casi al mismo tiempo, en 1960, el científico ruso Yu. S. Karpilov publicó datos que demostraban que los ácidos málico y aspártico son los primeros en formarse en el maíz durante el marcaje radiactivo [6] En 1963, Yu. S. Karpilov, junto con su el colega I. A. Tarchevsky publicó un segundo artículo, que examinó el efecto del procedimiento para matar las hojas en el etiquetado radiactivo de los productos de la fotosíntesis. Karpilov publicó su próximo artículo sobre este tema solo en 1969. No hace falta decir que ni los científicos soviéticos ni los hawaianos conocían los logros de los demás hasta 1969 [4] .

Marshal Davidson Hatch y Charles Roger Slack , quienes trabajaban en ese momento en el laboratorio de la empresa australiana CSR Limited en Brisbane , conocían los resultados del grupo hawaiano desde 1960. Por lo tanto, en 1965, cuando un completo se publicó un artículo completo, decidieron verificar dos veces estos datos. Haciéndose eco de los hallazgos del grupo hawaiano sobre el etiquetado radiactivo de los productos de la fotosíntesis de la caña de azúcar, identificaron al oxaloacetato como el primer aceptor de carbono utilizando una técnica de destrucción específica [4] . Basándose en sus datos, compilaron un modelo de trabajo simple y en 1966 publicaron un artículo en el que describían por primera vez esta vía bioquímica como un nuevo tipo de fotosíntesis, fundamentalmente diferente del ciclo de Calvin [7] [4] .

Durante los siguientes cuatro años, Hatch y Slack trabajaron mucho para descifrar la vía C 4 : postularon y confirmaron el papel de la PEP carboxilasa en la fijación primaria de CO 2 , descubrieron la planta piruvato fosfato diquinasa, algo antes descubierta en bacterias , así como la malato deshidrogenasa dependiente de NADP previamente desconocida . Además, investigaron la localización de estas, así como de muchas otras enzimas, en las células del mesófilo y la vaina del haz . En ese momento, se asumió que los ácidos dicarboxílicos de cuatro carbonos deberían transferir un átomo de carbono a algún precursor para formar triosa fosfato en una reacción de recarboxilación. Sin embargo, más tarde, cuando se descubrió que la enzima descarboxilante NADP-málico estaba localizada en grandes cantidades en las células de la vaina , se hizo evidente que el CO 2 entraría en el ciclo de Calvin como resultado de la refijación, y esta hipótesis fue descartada. caído. En 1970, Hatch y Slack en una reunión internacional en Canberra presentaron un esquema detallado de C 4 -fotosíntesis del tipo NADP-malato deshidrogenasa, donde la audiencia sugirió que esta vía sirve para concentrar CO 2 en las células del revestimiento del haz conductor, que pronto se confirmó. La importancia de este mecanismo de bombeo para la supresión de la actividad de la oxigenasa de Rubisco y la fotorrespiración se hizo evidente solo en los años siguientes [4]

Inicialmente, Hatch y Slack llamaron al tipo de fotosíntesis que describieron ruta fotosintética C 4 de los ácidos dicarboxílicos [4] , un nombre que luego se acortó a fotosíntesis C 4 . Posteriormente, en la literatura, este proceso también se denominó ciclo , o ruta Hatch-Slack . En la literatura nacional, a veces se encuentra la designación del camino Hatch-Slack-Karpilov , lo que enfatiza la contribución del investigador soviético.

Anatomía de la hoja

Las plantas C 4 se caracterizan por una estructura foliar especial, la llamada anatomía de Kranz ( alemán:  Kranz  - corona, corona). Este tipo de estructura foliar fue descrita por primera vez en 1884 por el botánico alemán Gottlieb Haberlandt [8] . Los haces conductores en tales plantas están rodeados por dos capas de células verdes del parénquima de asimilación. La capa externa está formada por células del mesófilo, no diferenciadas en parénquima esponjoso y en empalizada , y la capa interna está formada por las células del revestimiento del haz vascular. Las células de la vaina están asociadas a las células del mesófilo por multitud de plasmodesmos , por lo que es posible un intercambio activo de metabolitos entre ellas. Una característica de la estructura de la hoja de las plantas C 4 es la presencia de no más de 2-3 capas de células mesófilas, lo que facilita el intercambio de productos de fotosíntesis a través de plasmodesmos. Las células del mesófilo y las células de la vaina del haz difieren estructural y funcionalmente. Las células del mesófilo son pequeñas, están dispuestas de manera suelta, los cloroplastos en ellas siempre tienen grana y rara vez contienen almidón. La PEP carboxilasa se encuentra en estas células, que une el CO 2 al fosfoenolpiruvato para formar oxaloacetato . Las células de la vaina son más grandes, con una pared celular engrosada, a menudo suberinizada , estrechamente adyacente a los vasos de las hojas, los cloroplastos en ellas pueden no tener grana y, a menudo, contienen granos de almidón . Aquí se localiza la enzima Rubisco y tiene lugar el ciclo de Calvin habitual [9] .

Algunas plantas C4 también se caracterizan por dimorfismo de cloroplastos, cuando los cloroplastos de las células mesófilas tienen numerosos grana, mientras que en las células de la vaina los grana son rudimentarios y están casi completamente ausentes [10] . Sin embargo, tal dimorfismo no es necesario para la fotosíntesis C 4 y ocurre solo entre plantas con cierto tipo bioquímico [11] .

No todas las especies de plantas C4 tienen una capa de suberina, pero todas intentan evitar la difusión de CO2 desde las células de la vaina , por lo que la posición de los cloroplastos en estas células se vuelve especialmente importante. En especies con capa subérica, los cloroplastos se ubican centrífugamente , es decir, a la máxima distancia del haz conductor y más cerca del mesófilo. En especies sin capa de suberina, los cloroplastos se ubican centrípetamente , justo al lado de la pared celular, lo más cerca posible del haz vascular y lejos del mesófilo. Esta distribución de cloroplastos alarga la vía de difusión del CO 2 y reduce la fuga a las células del mesófilo [12] .

Bioquímica

En las plantas C 3 , las reacciones de fotosíntesis oscura comienzan con la fijación de CO 2 por la enzima Rubisco en el aceptor ribulosa-1,5-bisfosfato para formar dos moléculas de 3-fosfoglicerato . Sin embargo, debido a la actividad dual de Rubisco ( carboxilasa y oxigenasa ), parte del sustrato para la fijación de CO 2 interactúa con el oxígeno y se oxida, lo que conduce a la pérdida de sustrato y energía, y también conlleva costos adicionales para la eliminación de los dos formados. -compuesto de carbono, 2-fosfoglicolato . La suma de estos procesos se denomina fotorrespiración y contribuye significativamente a reducir la eficiencia general de la fotosíntesis.

Para superar las limitaciones asociadas con la reacción secundaria de Rubisco en la atmósfera actual baja en CO 2 y alta en O 2 , las plantas C 4 han desarrollado un mecanismo eficiente para concentrar CO 2 en el sitio de Rubisco, creando condiciones favorables para que esta enzima funcione. En lugar de la fijación directa de Rubisco en el ciclo de Calvin, el CO 2 se asimila en las células del mesófilo como un ácido orgánico de cuatro carbonos, que luego se transporta a las células del revestimiento de los haces vasculares, donde se descarboxila y libera CO 2 . El prerrequisito anatómico para la inyección de CO 2 es un mayor número de células del mesófilo (aproximadamente 5-7 por célula de la vaina). Así, el CO 2 previamente fijado en cinco celdas pasa a una sola [13] . En las células de la vaina, el CO 2 entra en el ciclo de Calvin normal, donde Rubisco se vuelve a fijar y se utiliza para sintetizar carbohidratos. Debido al gradiente constante de metabolitos, así como a la pared impermeable al CO 2 de las células de la vaina, la concentración de CO 2 en el sitio de carboxilación de Rubisco, incluso con estomas cerrados , aumenta 14 veces en comparación con la concentración de equilibrio de CO 2 en agua ( de 5 µmol/l a 70 µmol/l respectivamente) [14] . A concentraciones tan altas de CO 2 en el sitio de carboxilación, la reacción de la oxigenasa se suprime en gran medida, aumenta la eficiencia de la fotosíntesis y disminuyen las pérdidas de energía para la fotorrespiración.

La fijación primaria de CO 2 en plantas C 4 se lleva a cabo por la enzima fosfoenolpiruvato carboxilasa o PEP carboxilasa localizada en las células del mesófilo. A diferencia de Rubisco , fija dióxido de carbono en forma de ion bicarbonato HCO 3 − , y no CO 2 . Dado que se usa una molécula cargada como sustrato, se excluye completamente una reacción secundaria con una molécula sin carga como el O2 , que también difiere del hidrocarbonato en la estructura espacial. La eficiencia del mecanismo de prefijación de CO2 con la ayuda de PEP carboxilasa no radica en la alta afinidad de la enzima por el sustrato ( K ​​m (HCO 3 − ) = 0.2–0.4 mmol/L para PEP carboxilasa [13] contra K m (CO 2 ) = 10–15 µmol/l para Rubisco [15] ), pero que en el citosol a temperatura normal y pH 8, la proporción de HCO 3 − : CO 2 es de aproximadamente 50:1. Por lo tanto, la PEP carboxilasa, a diferencia de la Rubisco, puede unirse a la forma de dióxido de carbono que es dominante en esta reacción de equilibrio y fijar efectivamente el CO2 , incluso si la concentración de CO2 disuelto en el agua cae por debajo del nivel aceptable para la Rubisco con estomas medio cerrados. [ 16 ] . La formación de HCO 3 - a partir de CO 2 ocurre con la participación de la enzima anhidrasa carbónica que contiene zinc , que también se localiza en el citosol de las células del mesófilo y acelera el establecimiento del equilibrio entre dos formas de dióxido de carbono:

La PEP carboxilasa cataliza la condensación irreversible de las moléculas de PEP y HCO 3 − con la formación de oxalacetato. La PEP carboxilasa tiene una afinidad muy alta por la PEP. El oxaloacetato se convierte en malato o aspartato y, de esta forma, se transporta a las células de revestimiento, donde nuevamente se convierte en malato y sufre una descarboxilación oxidativa:

HCO 3 - F n

FEPC
Fosfoenolpiruvato (PEP) oxaloacetato

Como resultado de la descarboxilación oxidativa, se forman CO 2 y piruvato a partir del malato, que de una forma u otra regresa a las células del mesófilo, donde es nuevamente convertido en PEP por la enzima piruvatortofosfato diquinasa ubicada en los cloroplastos . La reacción catalizada por la enzima es bastante inusual, el nombre "diquinasa" se refiere a una enzima que cataliza la fosforilación doble. En la primera etapa reversible de la reacción, un residuo de fosfato se transfiere del ATP al fosfato inorgánico con la formación de pirofosfato, y el segundo (F β ) se agrega al piruvato. localizada en el estroma de los cloroplastos hidroliza instantáneamente el pirofosfato resultante , lo que hace que la reacción sea irreversible [17] . Así, el aceptor de dióxido de carbono se regenera y el ciclo se cierra.

ATP + F n AMP + FF n PPDK
piruvato Fosfoenolpiruvato

Un mecanismo eficiente de concentración de dióxido de carbono permite a las plantas C 4 crear una corriente tan difusa que asegura un suministro suficiente de dióxido de carbono incluso con una mayor resistencia estomática. Es este efecto el que hace posible gastar casi dos veces menos agua para la fijación de una molécula de CO 2 que en las plantas C 3 , porque con una disminución en el ancho de la brecha estomática, las pérdidas de agua también disminuyen proporcionalmente [14] .

Tres tipos de fotosíntesis C 4

De acuerdo con el tipo de ácido C 4 , que sirve como portador de dióxido de carbono en las células del revestimiento ( malato o aspartato ), producto C 3 , que regresa a las células del mesófilo para su regeneración ( piruvato o alanina ), así como la naturaleza de las reacciones de descarboxilación en las células del revestimiento Hay tres variantes de la ruta de fotosíntesis C4 [18] :

La PEP-carboxiquinasa (PEPCK) se encontró en una planta NADP-MDH típica como el maíz, lo que le permite transportar dióxido de carbono en forma de aspartato (alrededor del 25 %); muchas plantas dicotiledóneas C4 también contienen PEPCA además de la principal enzima de descarboxilación. La coexistencia de diferentes tipos de fotosíntesis C 4 , por ejemplo, NADP-MDH y PEPKA o NAD-MDH y PEPKA, proporciona a la planta una flexibilidad adicional y la capacidad de transportar otros tipos de ácidos y productos C 4 que se devuelven al mesófilo. células para la regeneración. Además, algunas plantas sin actividad PEPKA todavía son capaces de transportar varios metabolitos, como el aspartato y el malato , como ocurre en el grano de sorgo . Cada uno de los tipos mixtos de fotosíntesis de C 4 , así como las vías "puras" de NADP y NAD malato descarboxilasa, tiene sus propias ventajas ecológicas específicas. En este sentido, la división en tres tipos bioquímicos independientes debe considerarse relativamente arbitraria [19] .

El tipo PEP-carboxiquinasa nunca se encuentra en su forma pura, e incluso en plantas tradicionalmente asignadas a este tipo, la PEP-carboxiquinasa proporciona, aunque más, pero nunca toda la actividad de descarboxilación. Entre otras cosas, la PEP-carboxiquinasa es ampliamente utilizada como descarboxilasa auxiliar por plantas con tipos NADP- y NAD-MDH. Por esta razón, se propuso subdividir la fotosíntesis C 4 solo en tipos NADP- y NAD-malato deshidrogenasa, que difieren claramente en la enzima de descarboxilación y el plan estructural, y considerar el tipo FEP-carboxilasa como una vía anaplerótica auxiliar , que se utiliza en diferente medida en diferentes plantas [19] .

Tipo NADP-malato deshidrogenasa (NADP-MDH)

El tipo NADP-malato deshidrogenasa (NADP-MDH) [13] o el tipo NADP-malicenzima (NADP-ME) [20] fue históricamente el primer tipo bioquímico estudiado de fotosíntesis C4. Cultivos agrícolas tan importantes como el maíz , el sorgo , la rosichka y la caña de azúcar realizan la fotosíntesis a lo largo de este camino [21] . El malato y el piruvato se utilizan como productos de transporte .

El oxaloacetato , que se forma como resultado de la carboxilación de PEP, se transporta a los cloroplastos con la ayuda de un transportador específico, donde la NADP-malato deshidrogenasa lo reduce a malato. El malato resultante se transporta al citosol y se difunde desde las células del mesófilo hacia las células de revestimiento a través de los plasmodesmos. La enzima Malik, que se localiza en los cloroplastos de las células de revestimiento, cataliza la conversión de malato en piruvato con la liberación de CO 2 , que es fijado por Rubisco. El piruvato resultante se exporta desde los cloroplastos de las células de la vaina con la participación de un transportador específico y se difunde a través de los plasmodesmos hacia las células del mesófilo, donde ingresa a los cloroplastos con la ayuda de otro transportador, donde la enzima piruvato fosfato diquinasa lo convierte nuevamente. en PEP [13] .

Dado que los cloroplastos de las células de la vaina, a diferencia de los cloroplastos de las células del mesófilo, no contienen anhidrasa carbónica, la difusión de CO2 en el estroma de las células de la vaina es más lenta que en las células del mesófilo. La capa de suberina entre las células de la vaina y del mesófilo en algunas plantas probablemente también dificulta que el CO2 escape a través de las paredes celulares, dejando solo la posibilidad de fuga a través de los plasmodesmos. La proporción de CO 2 que se concentró en las células de la vaina, pero que se difundió de regreso a las células del mesófilo debido a fugas, se estima en un 10-30% para diferentes especies [22] .

Las plantas con este tipo de fotosíntesis C 4 se caracterizan por la presencia de dimorfismo de cloroplastos. Los cloroplastos de las células del mesófilo tienen muchas granas, mientras que los cloroplastos de las células de la vaina contienen predominantemente laminillas estromales y un pequeño número de pilas granales con baja actividad del fotosistema II , lo que permite reducir el contenido de oxígeno en el sitio de actividad de Rubisco. Hay una gradación en el número de gránulos de cloroplasto de células de la vaina, que van desde gránulos rudimentarios en maíz y gotas de rocío hasta su ausencia total en sorgo y caña de azúcar [23] . Los cloroplastos agranales de las células de la vaina llevan a cabo una fosforilación cíclica con la participación del fotosistema I y sintetizan solo ATP . Todos los equivalentes de reducción necesarios para el ciclo de Calvin son proporcionados por las células mesófilas a través del transporte de electrones no cíclico. La oxidación en las células del revestimiento de malato proporciona no más de un tercio del NADPH necesario para el funcionamiento del ciclo de Calvin. El resto del NADPH requerido, junto con el ATP, se suministra desde los cloroplastos de las células del mesófilo a los cloroplastos de las células de la vaina utilizando el mecanismo de transporte de triosa fosfato - 3-fosfoglicerato , a través del transportador de triosa fosfato de la membrana interna de la correspondiente cloroplastos [24] .

Tipo NAD-malato deshidrogenasa (NAD-MDH)

El tipo NAD-malato deshidrogenasa (NAD-MDH) [13] o el tipo NAD-malicenzima (NAD-ME) [20] se encuentra en la mayoría de las especies, incluido el mijo , el amaranto , la verdolaga [18] , la hierba de sauce y la gasa [25] . Los cloroplastos de las células del mesófilo y de las células de la vaina tienen grana y un fotosistema II activo [26] . Las células de revestimiento contienen muchas mitocondrias grandes con crestas bien desarrolladas [27] . El aspartato y la alanina se utilizan como productos de transporte .

En este caso, el oxaloacetato , que se forma en la reacción de PEP carboxilasa, se convierte en aspartato por transaminación , que es catalizada por glutamato-aspartato aminotransferasa. Dado que la concentración de glutamato en la célula es alta, es conveniente mantener la corriente de difusión entre las células del mesófilo y el revestimiento. Como resultado de la transaminación, la concentración de aspartato se vuelve 5 veces mayor que la concentración de oxaloacetato, lo que crea una fuerte corriente de difusión. Después de la difusión en las células de la vaina, el aspartato se transporta a la mitocondria. La forma de isoenzima mitocondrial de glutamato-aspartato aminotransferasa cataliza la conversión de aspartato a oxaloacetato, que luego es reducido por la NAD-malato deshidrogenasa a malato. El malato es descarboxilado por la enzima NAD-málico para formar piruvato , y el NAD + formado en la reacción de reducción del oxaloacetato se reduce nuevamente a NADH . Formado durante la reacción, el CO 2 se difunde en los cloroplastos, donde se asimila con la participación de Rubisco. El piruvato sale de la mitocondria y se convierte en alanina en el citosol por acción de la alanina glutamato aminotransferasa. Dado que esta reacción es de equilibrio y la concentración de alanina es mucho mayor que la de piruvato , se produce una intensa corriente de difusión de alanina en las células del mesófilo. En las células del mesófilo, la alanina se convierte en piruvato con la participación de la misma aminotransferasa, que se mencionó anteriormente. El piruvato se transporta a los cloroplastos, donde se convierte en PEP con la participación de la piruvato fosfato dequinasa, de la misma forma que en el caso del tipo NADP-MDH [26] .

Tipo PEP-carboxiquinasa (FEPKK)

El tipo PEP-carboxiquinasa ( PEKK o PEP-KK ) [13] se ha encontrado en varios cereales tropicales de crecimiento rápido que se utilizan como cultivos forrajeros. Esta forma de fotosíntesis es utilizada por algunos representantes del género mijo ( hierba de Guinea ), Chloris Guayana [21] y berenjena [25] . Los cloroplastos de las células del mesófilo y de las células de la vaina tienen grana y un fotosistema II activo [26] . El aspartato , la alanina , el malato y el fosfoenolpiruvato se utilizan como productos de transporte .

Al igual que en el metabolismo de NAD-MDH de tipo C4 , el oxaloacetato se convierte en aspartato en las células del mesófilo. El aspartato se difunde en las células de revestimiento, donde se regenera el oxaloacetato con la participación de una aminotransferasa localizada en el citosol. En el citosol, bajo la acción de la enzima PEP-carboxiquinasa, el oxaloacetato se convierte en PEP con el consumo de ATP. El CO 2 liberado en la reacción se difunde hacia los cloroplastos y la PEP se difunde nuevamente hacia las células del mesófilo. En plantas de este tipo, el consumo de ATP para bombear CO2 al interior de las células de la vaina está asociado principalmente al consumo de ATP por parte de la PEP carboxiquinasa. Las mitocondrias aportan a esta reacción la cantidad necesaria de ATP, oxidando el malato con la participación de la enzima NAD-malik . La fuente de malato, como en el caso del tipo NADP-malato deshidrogenasa, son las células del mesófilo. Por lo tanto, en el metabolismo del tipo C4-PEP-carboxiquinasa, solo una pequeña parte de CO2 se libera en las mitocondrias y la mayor parte se libera en el citosol [28] .

Reglamento

La fotosíntesis C 4 está regulada por tres enzimas principales, cada una de las cuales es activada por la luz, de modo que la vía C 4 está activa exclusivamente durante las horas del día.

La PEP carboxilasa se regula de dos formas: a través de la fosforilación y alostéricamente. Los principales inhibidores alostéricos de la PEP carboxilasa son los ácidos carboxílicos como el malato y el aspartato [29] [30] . Dado que el malato se forma en el paso siguiente de los ciclos CAM y C 4 , inmediatamente después de que la PEP carboxilasa cataliza la condensación de CO 2 y PEP a oxaloacetato, se forma una retroalimentación. Tanto el aspartato como el oxaloacetato se convierten fácilmente entre sí mediante el mecanismo de transaminación ; por tanto, altas concentraciones de aspartato retroalimentan la inhibición de la PEP carboxilasa.

Los principales activadores alostéricos de la PEP carboxilasa en las plantas son las triosas fosfato [31] y la fructosa 1,6 bisfosfato [32] . Ambas moléculas son indicadores de la glucólisis activa y señalan la necesidad de producción de oxalacetato para aumentar el flujo de materia a través del ciclo del ácido cítrico . Además, un aumento en la glucólisis significa un mayor suministro de PEP y por lo tanto más aceptor para la fijación y transporte de CO 2 al ciclo de Calvin.

Cuando la hoja está en la oscuridad, la actividad de la PEP carboxilasa es baja. En este caso, la afinidad de la enzima por el sustrato, PEP, es muy baja; el proceso también es inhibido por bajas concentraciones de malato. Por lo tanto, en la oscuridad, la enzima de la hoja está prácticamente inactiva. Cuando la hoja se ilumina de forma desconocida , se activa la PEP carboxilasa quinasa , que fosforila el grupo hidroxilo del residuo de serina en la proteína PEP carboxilasa. La PEP-carboxilasa quinasa se degrada rápidamente, por lo que la cantidad de enzima en la célula está determinada por la intensidad de la transcripción génica. La PEP carboxilasa puede volver a inactivarse si una fosfatasa específica elimina el grupo fosfato. La enzima activada (fosforilada) también es inhibida por el malato, pero en este caso, se necesitan concentraciones más altas de malato para lograr el efecto. Tanto la quinasa como la fosfatasa están reguladas a nivel de transcripción . También existe la opinión de que el malato retroalimenta este proceso, reduciendo el nivel de expresión de quinasas y aumentando la expresión de fosfatasa [30] .

La piruvato fosfato diquinasa (PPDC) también es una enzima dependiente de la luz. Se inactiva en la oscuridad por fosforilación en un residuo de treonina. Esta reacción la lleva a cabo una proteína reguladora de PPDK bifuncional inusual (PPDK-RP o PDRP). Posee simultáneamente actividad quinasa y fosfatasa. La fosforilación es bastante inusual en el sentido de que se utiliza ADP como donante del grupo fosfato , en lugar de ATP . La reacción de desfosforilación también es inusual: en lugar de una molécula de agua, PFRP transfiere el grupo fosfato escindido a fosfato inorgánico libre (F n ) con la formación de pirofosfato (PP n ). La actividad de PDRP depende del nivel de ADP en el estroma de los cloroplastos. El ADP es un sustrato para la actividad de la quinasa y, al mismo tiempo, un fuerte inhibidor competitivo de la actividad de la fosfatasa. En la oscuridad, el nivel de ADP aumenta significativamente, como resultado de lo cual se suprime la actividad de la fosfatasa. A la luz, debido a la fotofosforilación , la concentración de ADP se reduce drásticamente, no hay sustrato para la reacción de la quinasa y la reacción de la fosfatasa ya no se suprime. Como resultado, el PDRP escinde el fosfato de la piruvato fosfato diquinasa y lo activa [33] .

La NADP-malato depadrogenasa se activa con la luz debido al trabajo del sistema ferredoxina-tiorredoxina. Durante las reacciones luminosas de la fotosíntesis, la energía luminosa impulsa el transporte de electrones del agua a la ferredoxina . La enzima ferredoxina-tioredoxina-reductasa utiliza ferredoxina reducida para reducir el enlace disulfuro de la tiorredoxina de disulfuro a ditiol. La tiorredoxina reducida restaura el enlace disulfuro de cisteína-cisteína en la NADP-malato depadrogenasa, que convierte la enzima en su forma activa [28] .

Discriminación de isótopos

Un método conveniente para identificar plantas C 4 se basa en determinar la proporción de isótopos de carbono 13 C / 12 C. El método se basa en el hecho de que las plantas absorben isótopos de carbono naturales en diferentes cantidades durante la fotosíntesis (el CO 2 atmosférico contiene 98,89% de 12 C y 1,11% 13C ). En general, las plantas prefieren 12 CO 2 , absorben en menor medida 13 CO 2 y menos aún 14 CO 2 . El fraccionamiento de 13 CO 2 es más pronunciado con Rubisco, ya que la reacción catalizada por esta enzima es más lenta y el isótopo 12 CO 2 más ligero es fijado por la enzima mucho más fácilmente que el 13 CO 2 que se difunde lentamente . La PEP carboxidasa más rápida no distingue entre isótopos, y dado que en las plantas C 4 Rubisco implementa casi todo el CO 2 previamente fijado por la PEP carboxilasa , el porcentaje de 13 C en la planta C 4 corresponde al producto de la reacción de la PEP carboxilasa, mientras que en C 3 -planta se determina por la proporción de isótopos característicos de Rubisco. En consecuencia, las plantas C 4 contienen un porcentaje relativamente mayor de 13 C. Los carbohidratos aislados de las plantas C 4 son más pesados ​​que los azúcares de las plantas C 3 [21] . La relación 13 C/ 12 C se determina mediante métodos de espectrometría de masas y se expresa por el valor de δ 13 C , que es la desviación de la composición isotópica de la muestra de ensayo ( 13 C/ 12 C) arr de la composición isotópica de la estándar ( 13 C/ 12 C) st . El estándar (PDB o estándar de Chicago) es la proporción de isótopos en calcita de un fósil de Belemnitella americana del Cretácico ; δ 13 C en la muestra de prueba generalmente se expresa en ppm de la siguiente manera [34] :

Cuanto más negativo es el valor de δ 13 C, menor es el contenido del isótopo 13 C. En plantas C 4 , el valor de δ 13 C es de aproximadamente −14 ‰, en plantas de C 3 es de aproximadamente −28 ‰. Dado que la caña de azúcar es una planta C 4 y la remolacha  es una planta C 3 , el origen de la sacarosa se puede determinar mediante espectrometría de masas a partir del contenido del isótopo 13 C. De esta manera, por ejemplo, se puede distinguir el ron real (elaborado con caña de azúcar) del ron mezclado (con la adición de azúcar elaborado con remolacha) [21] .

Formas especiales de fotosíntesis C 4

Fotosíntesis C 4 sin anatomía de Kranz

Aunque la mayoría de las plantas C 4 tienen una anatomía de Kranz, hay algunas especies que llevan a cabo el ciclo C 4 sin separación en células de la vaina y del mesófilo. Estas cuatro plantas pertenecen a la subfamilia de las avellanas : Suaeda aralocaspica , Bienertia cycloptera , Bienertia sinuspersici y Bienertia kavirense . Crecen en las regiones desérticas y salinas de Oriente Medio : B. sinuspersici en varios países del Golfo Pérsico , B. cycloptera en Turquía , Afganistán e Irán , B. kavirense en el desierto de sal iraní ( Dasht-Kevir ), y S aralocaspica cerca de las salinas en Asia Central . Se caracterizan por un mecanismo C 4 único de inyección de CO 2 dentro de una célula [35] [36] [37] [38] . Todas las plantas anteriores pertenecen al tipo bioquímico NAD-MDH [39] .

Aunque la estructura citológica difiere entre los dos géneros, el principio básico en ambos casos es el uso de grandes vacuolas para dividir la célula en dos compartimentos. S. aralocaspica tiene células de parénquima en empalizada muy largas divididas en dos compartimentos por una gran vacuola que ocupa casi todo el espacio de la célula. El parénquima está ubicado en una capa y está más densamente empaquetado en el lado externo de la hoja, pero más suelto en el interior. En la región más cercana a la epidermis de la hoja (distal) se localizan cloroplastos con bajo contenido de gran y sin rubisco, aquí se sintetiza PEP a partir del piruvato utilizando la enzima piruvato fosfato diquinasa. En la región interna (proximal), hay mitocondrias y cloroplastos granales ordinarios, aquí hay Rubisco y opera el ciclo de Calvin [39] .

Los representantes del género Bienertia tienen una estructura diferente. El parénquima de la hoja se localiza en dos o tres capas. La mayor parte de la célula está llena de vacuolas y se divide en una delgada tira citosólica en la periferia y un compartimento central inusual con una gran cantidad de cloroplastos en el medio. Aquí, se observa un cierto análogo de la anatomía de Kranz, en la periferia hay cloroplastos grandes con un número reducido de grana y un conjunto incompleto de enzimas del ciclo de Calvin, donde se regenera PEP, y en el centro hay una acumulación de la mitad. del tamaño de los cloroplastos con grana normal y Rubisco activo, donde procede el ciclo de Calvin. Junto con estos cloroplastos, las mitocondrias y los peroxisomas se ubican en el centro [39] .

En ambos casos, el citoesqueleto de actina y microtúbulos es responsable de la distribución de los dos tipos de cloroplastos en toda la célula. Además, durante la fotosíntesis unicelular C 4 , la PEP carboxilasa no se separa, se distribuye uniformemente por toda la célula. En este sentido, surge la pregunta sobre el posible mecanismo de su inhibición en el sitio de Rubisco para evitar la re-fijación del CO 2 liberado [39] .

Otros ejemplos de fotosíntesis C 4 sin la anatomía de Kranz incluyen la macroalga verde marina Udotea flabellum [40] y la diatomea unicelular Thalassiosira weissflogii [41] .

Fotosíntesis facultativa C 4

Hydrilla verticillata es una planta con flores  sumergidas de agua dulceque se acumula en grandes esteras debajo de la superficie del agua durante el verano. Bajo condiciones de alta temperatura, bajo CO 2 y alto O 2 , la planta cambia defotosíntesis C 3 a C 4 . Debido a que Hydrilla verticillata no tiene una anatomía frantz, todo el proceso se lleva a cabo dentro de una sola célula. La fotosíntesis procede a lo largo de la vía bioquímica NADP-MDG; en el citoplasma, se induce la síntesis de PEP carboxilasa, así como de otras proteínas, como la enzima málica, PPDK y aminotransferasas. La principal enzima descarboxiladora, la enzima NADP-malik , se encuentra en los cloroplastos; allí también actúa la piruvato fosfato diquinasa, que regenera la PEP [42] .

Otro ejemplo de cambio entre el metabolismo C 3 y C 4 es la juncia sin hojas Eleocharis viviparous , que puede crecer tanto sumergida como en tierra. Las hojas de esta planta se reducen por completo y los tallos asumen la función de fotosíntesis. Cuando crece bajo el agua, realiza la fotosíntesis a lo largo de la vía C 3 , pero en tierra cambia al metabolismo C 4 junto con la formación de la anatomía de Kranz; este proceso está controlado por el ácido abscísico . En este caso, incluso los brotes simples que están por encima de la superficie del agua pueden pasar a C 4 [42] .

Combinación de C 4 y CAM

El metabolismo tipo Crassula ( fotosíntesis CAM ) involucra algunas de las enzimas de fotosíntesis C4 necesarias para bombear y concentrar CO2 . Sin embargo, en el caso de las plantas CAM, la fijación de CO2 preliminar y final no están separadas en el espacio, sino en el tiempo. Sin embargo, la vía CAM y la fotosíntesis clásica C3 pueden operar en paralelo durante el día en plantas CAM obligadas . Incluso se han encontrado especies de plantas CAM facultativas (C 3 -CAM) que cambian del metabolismo C 3 - al CAM sólo en condiciones de sequía o salinidad. En este caso, la fotosíntesis C 3 y CAM puede proceder dentro de una célula .

Hay muy pocos ejemplos en los que el metabolismo de CAM y C4 ocurra en la misma planta. La mayoría de las plantas C4 son cereales que nunca muestran fotosíntesis CAM, al igual que las plantas CAM típicas, como las orquídeas y las bromelias , no muestran fotosíntesis C4 pura . Solo unas pocas especies de plantas de verdolaga pueden usar ambas vías, estas incluyen Portulaca grandiflora y Portulaca mundula [43] . En estas plantas, la fotosíntesis CAM ocurre en las células internas llenas de savia del tallo y las hojas, donde se almacena el agua, mientras que la fotosíntesis C4 ocurre en las células externas de la hoja. Así, incluso en estas plantas, ambas vías no funcionan en la misma célula, lo que implica que la fotosíntesis CAM y C4 son incompatibles [44] .

Se dan varias razones como explicación. Por ejemplo, sería difícil ajustar ambas vías debido a sus similitudes bioquímicas. Además, cada uno de ellos se basa en una estructura anatómica y mecanismos de transporte diferentes, que son importantes para la función correspondiente, pero que no se pueden combinar en una sola célula. Y finalmente, dos formas simultáneas de concentración de CO 2 no proporcionan una ventaja ecológica.

Formas de transición C 3 -C 4

Varias plantas C 3 tienen características morfológicas típicas de las plantas C 4 , como la organización anatómica de las hojas con la división del parénquima en mesófilo y el revestimiento del haz conductor, donde pueden concentrar dióxido de carbono. Además, el valor de su punto de compensación de dióxido de carbono está entre los de las plantas C 3 y C 4 . Al mismo tiempo, el mecanismo de concentración de CO2 que utilizan es completamente atípico de las plantas C4 [45] .

Debido a su similitud anatómica, tales plantas fueron erróneamente llamadas formas de transición C 3 -C 4 o "híbridos C 3 -C 4 ", aunque tal nombre en principio no es correcto debido a una bioquímica diferente del mecanismo de concentración de CO 2 [ 46] .

El mecanismo concentrador de estas plantas se basa en la llamada fotosíntesis C 2 , utilizando enzimas de fotorrespiración . Si Rubisco utiliza oxígeno en lugar de dióxido de carbono como sustrato, se forma 2-fosfoglicolato , que se recicla mediante el proceso de fotorrespiración. En los peroxisomas , el glicolato se convierte en glicina , dos moléculas de glicina se condensan para formar serina y CO 2 utilizando el complejo de glicina descarboxilasa (GDC). En las plantas de transición C 3 -C 4 , el HDA activo se localiza únicamente en las células de la vaina del haz, de modo que la glicina transportada desde el mesófilo se descarboxila allí y enriquece las células con CO 2 . En las células del mesófilo también se expresan proteínas HDK, pero aquí no está activa, ya que una o más subunidades expresadas contienen mutaciones. Debido a la lanzadera de glicina-serina y al transporte de compuestos C 2 , esta forma de metabolismo a veces se denomina " fotosíntesis C 2 ". La ventaja de este mecanismo de lanzadera es que el CO 2 no se libera en cada celda por separado, sino que se concentra dentro de las celdas de la vaina. Como resultado, la posibilidad de volver a capturar dióxido de carbono aumenta significativamente, se mejoran las condiciones de trabajo de Rubisco, lo que significa que se reducen la fotorrespiración y los costos de energía asociados.

Se ha encontrado un mecanismo similar destinado a reducir la fotorrespiración en al menos las siguientes ocho familias de plantas superiores: Aizoaceae , Poaceae , Boraginaceae , Brassicaceae , Asteraceae , Amaranthaceae , Chenopodiaceae y Cleomaceae [47] . En algunas plantas del género Flaveria ( Asteraceae ), la lanzadera de glicina funciona junto con la fotosíntesis C 4 normal [47] .

Ecología

Según los últimos datos, la fotosíntesis C 4 se ha producido de forma independiente al menos 65 veces en 19 familias diferentes , y es un ejemplo insuperable de evolución convergente [48] [49] . En muchos géneros, se encuentran especies C 3 y C 4 .

Las plantas C 4 representan el 5 % de la biomasa vegetal total y el 3 % del número total de especies de plantas [50] [51] . Habitan sólo el 17% de la superficie terrestre, pero realizan alrededor del 30% de la fotosíntesis terrestre [52] . En total, se conocen unas 8100 especies [53] que utilizan la vía de fijación de carbono C 4 , todas ellas pertenecientes a plantas con flores . Entre las dicotiledóneas , solo el 4,5% de todas las plantas utilizan este camino, y entre las monocotiledóneas  , el 40%. A pesar de esto, en el clado de las monocotiledóneas, las plantas C4 se encuentran en solo tres familias, mientras que en las dicotiledóneas se encuentran en 16 familias. El grupo más numeroso de plantas C 4 entre las monocotiledóneas es sin duda las gramíneas; El 46 % de todos los pastos utilizan la fotosíntesis C 4 , lo que corresponde al 60 % de todas las especies de plantas C 4 . Este grupo incluye cultivos como el maíz , la caña de azúcar , el mijo y el sorgo [54] [55] . En el clado de las dicotiledóneas, el número máximo de especies C 4 cae en el orden de Caryophyllales . De todas las familias de Caryophyllales , la familia Chenopodiaceae es la más rica a este respecto , en la que 550 de 1400 especies utilizan la fotosíntesis C 4 . Alrededor de 250 de 1000 especies de Amaranthaceae estrechamente relacionadas también utilizan la fotosíntesis C 4 [50] [56] .

La mayoría de las plantas C 4 crecen en los trópicos y subtrópicos por debajo de los 45° de latitud en condiciones de alta temperatura, falta de agua y mucha luz solar. Es en tales condiciones climáticas que pueden competir con éxito con las plantas C 3 debido a la ausencia de fotorrespiración. Sin embargo, esto no significa el predominio del metabolismo C4 en condiciones áridas y cálidas. Entonces, en el sureste de Karakum , solo se encontraron cuatro especies de plantas C 4 [57] . Hablando de lugares áridos y cálidos, cabe señalar que las especies C 4 crecen en condiciones moderadamente áridas , cuando hay agua disponible, pero no siempre es suficiente. En condiciones extraáridas, predominan las plantas CAM [58] .

Un análisis de la flora de América del Norte mostró que en California, las plantas C 4 representan el 4,38 % de todas las especies, y entre los cereales, el 82 %, mientras que en la región de los Grandes Lagos y Quebec  , solo el 0,17 % de todas las especies y el 12 % entre cereales. En las selvas tropicales, las especies C 4 están prácticamente ausentes [57] . En el Valle de la Muerte de California, el 70% de todas las especies en crecimiento son plantas C 4 [ 58 ] . También predominan en las estepas y sabanas del sur . Las especies C 4 representan más de dos tercios de todas las especies de gramíneas por debajo de los 30° de latitud, mientras que por encima de los 50° de latitud C 3 predominan las gramíneas. A una latitud de 35-38° la flora es igualmente rica en especies C 3 y C 4 [59] .

En climas templados , las especies C 4 son principalmente activas al final de la primavera y el verano. Las especies C 3 , por otro lado, están activas durante todo el año. En hábitats con inviernos severos, las especies C 3 generalmente comienzan a crecer unas semanas antes que las especies C 4 .

Como regla general, los pastos C 4 rara vez se encuentran en regiones frías, por ejemplo, en la zona boreal entre 50 y 65 grados de latitud oa gran altura. La excepción es la zona de tundra alpina sin árboles con su clima seco. Además, la hierba C 4 Orinus thoroldii se ha encontrado en el Tíbet creciendo a una altitud de 5200 metros. En general, no ingresan a las regiones polares y subpolares (más allá de una latitud de 65°) [59] .

Muchas plantas C 4 son resistentes al frío, cientos de plantas perennes C 4 son capaces de sobrevivir a las heladas hasta -20 °C en reposo. Prosperan incluso en climas templados y fríos, como la costa sur de Nueva Zelanda o las marismas costeras de la costa atlántica de Canadá y el Reino Unido. Los arbustos con fotosíntesis C 4 crecen en condiciones frías y áridas, por ejemplo, especies del género Atriplex , que pueden vegetar ya en abril, en presencia de nieve y temperaturas negativas. Hay especialmente muchas plantas de este tipo en la tundra alpina, donde se encuentran en abundancia a más de 3500 o incluso 4800 metros de altitud, como sucede en los Andes . Cuando crecen en altitudes superiores a los 3500 metros, las especies C 4 de montaña son capaces de tolerar heladas nocturnas con temperaturas negativas y nevadas ocasionales, que pueden ocurrir aquí incluso en pleno verano [59] .

El análisis muestra que tales especies de montaña C4 crecen en ciertos puntos, a menudo en las laderas del sureste entre rocas, donde no hay viento, y la luz solar intensa durante el día puede calentar la hoja 10-25 ° C por encima de la temperatura del aire, por lo que la fotosíntesis procede en una temperatura de 25-35°C. Un aumento en la temperatura de la hoja durante el día es un requisito previo para la competencia exitosa de tales plantas alpinas con especies C 3 [59] .

Factores abióticos

La fotosíntesis depende de una serie de factores abióticos que se influyen entre sí. Uno de estos factores es la concentración de CO2 , que se fija durante la fotosíntesis. Asumiendo que la cantidad de luz es abundante y no es en sí misma un factor limitante, se puede ver que habrá un aumento en la tasa de fotosíntesis con un aumento en la concentración de CO 2 en el ambiente. Este proceso es limitado: la tasa de fotosíntesis alcanza la saturación y, en concentraciones suficientemente altas, puede incluso disminuir. En cambio, cuando la concentración de dióxido de carbono es demasiado baja, su fijación durante la fotosíntesis se equilibra con los procesos de fotorrespiración y respiración . El punto en el que ambos procesos están en equilibrio se denomina punto de compensación de CO2 .

Las plantas C 4 tienen un mecanismo eficiente de asimilación de CO 2 a través de la enzima PEP carboxilasa y una fotorrespiración débil, por lo que su punto de compensación de CO 2 tiende a casi cero (< 0,001 por ciento en volumen de CO 2 [60] ). Como se puede ver en el gráfico, la tasa de fotosíntesis en plantas C 4 a bajas emisiones de CO 2 aumenta mucho más rápido que la de C 3 , por lo tanto, a bajas concentraciones de dióxido de carbono, las plantas C 4 siempre tienen una ventaja competitiva. Para la mayoría de las plantas de C3 superior , el punto de compensación de CO2 se encuentra en concentraciones bastante altas y asciende a 0,005-0,015 % de CO2 [61] en el aire ambiente.

Por otro lado, la tasa de fotosíntesis de las plantas C 4 alcanza una meseta y deja de crecer cuando el contenido de CO 2 es ligeramente superior a su concentración habitual en el aire, lo que está asociado con la saturación completa de la enzima PEP carboxilasa. En las plantas C 3 , la tasa de fotosíntesis continúa creciendo incluso después de un aumento del doble en el contenido de CO 2 en comparación con la norma. La saturación de la fotosíntesis en ellos se alcanza en aproximadamente 0.05-0.10% CO 2 [60] . En este sentido, se ha expresado reiteradamente la opinión de que un aumento de las emisiones antropogénicas de CO 2 desplaza el equilibrio ecológico a favor de las plantas C 3 [53] .

Como ya se mencionó, debido a la inyección de dióxido de carbono C 4 -las plantas pueden mantener los estomas en una posición más cerrada y ahorrar agua significativamente. La pérdida de agua por transpiración en plantas C 4 es de 250 a 350 g H 2 O con un aumento del peso seco de la planta de 1 g, y en C 3  es de 450 a 950 g [25] .

En las plantas C 4 , el punto de compensación de luz es mucho más alto que en las plantas C 3 , requieren mucha más luz para existir y crecer plenamente. Sin embargo, bajo mucha iluminación superan con creces a las plantas C3 en términos de intensidad de la fotosíntesis y tasa de crecimiento [62] . En condiciones naturales, las plantas C 4 no alcanzan la saturación lumínica, y en días despejados aprovechan la luz por completo incluso al mediodía, sin embargo, el alto punto de compensación lumínica impone restricciones a su crecimiento en condiciones de poca luz, es decir, su crecimiento es limitado por la luz, y sólo entonces, cuando la falta severa de agua hace que cierren sus estomas y, por lo tanto, reduzcan su ingesta de dióxido de carbono, su crecimiento se ve limitado por la concentración de CO 2 [63] .

Se sabe que el trabajo del mecanismo concentrador de las plantas C 4 requiere un gasto energético adicional en forma de ATP y NADPH : 3 moléculas de ATP y 2 moléculas de NADPH por molécula de CO 2 para la vía del C 3 y 5 moléculas de ATP y 2 moléculas de NADPH en el caso de C 4 - vías. Sea como fuere, los costos valen la pena, ya que a altas concentraciones de CO 2 en el sitio de carboxilación, la reacción de la oxigenasa se suprime en gran medida y las pérdidas de energía en la fotorrespiración se reducen significativamente. Por lo tanto, el metabolismo de C 4 no requiere necesariamente grandes gastos de energía; de hecho, a temperaturas elevadas, la fotosíntesis C 4 es energéticamente más favorable que la fotosíntesis C 3 , como lo demuestra el gráfico de la dependencia de la temperatura de la fotosíntesis. La razón de esto es que dado que el contenido de oxígeno en la atmósfera es mucho más alto que el contenido de dióxido de carbono, la actividad de la oxigenasa de Rubisco aumenta más fuertemente con el aumento de la temperatura que la actividad de la carboxilasa. Por lo tanto, en un clima cálido, las plantas C 4 , que no solo tienen una necesidad reducida de suministro de agua, sino que también suprimen la fotorrespiración, tienen una ventaja significativa sobre las plantas C 3 [ 64] .

Para la mayoría de las plantas C 3 de la zona de clima templado, la temperatura óptima para la fotosíntesis cae entre 25 y 30 °C. En plantas con metabolismo C4 y CAM, la temperatura óptima cae entre 30 y 35 °C [61] .

Además, el metabolismo del C 4 proporciona a las plantas un uso más eficiente del nitrógeno. Debido a la presencia de un mecanismo de concentración, requieren significativamente menos Rubisco que las plantas C 3 , lo que compensa la baja concentración de CO 2 en el sitio de carboxilación con un alto contenido de Rubisco en los cloroplastos. Se estima que una planta C 4 necesita alrededor del 13-20 % de la cantidad de planta Rubisco C 3 para lograr la misma tasa de fotosíntesis. El nitrógeno libre, que no es consumido por Rubisco, se usa para la síntesis de proteínas del lumen y proteínas solubles en agua [65] . Se ha calculado que la eficiencia de utilización de nitrógeno por área foliar es mayor para las plantas C 4 que para las C 3 . Esto, sin embargo, no significa que contengan menos nitrógeno o que crezcan en suelos pobres en nitrógeno. Por ejemplo, los pastos C 4 utilizados para sembrar césped son muy exigentes con la disponibilidad de nutrientes en el suelo, ya que evolucionaron en condiciones en las que los nutrientes eran abundantes [66] .

Limitación de las formas de vida

Con algunas excepciones, todas las plantas C4 están representadas por hierbas y arbustos; no hay árboles entre ellos. En lugares de crecimiento predominante de plantas C 4 , no se forman bosques y se forma un paisaje completamente diferente. Una excepción son los representantes del género Euphorbia , endémico de las islas hawaianas , que alcanzan una altura de 6 a 10 metros. Euphorbia herbstii  es un árbol tolerante a la sombra de Oahu que crece a la sombra de otros árboles; Euphorbia olowaluena crece en bosques secos en la isla de Hawai . Otras dos especies que crecen en Hawái, E. remyi y E. rockii , también pueden convertirse en pequeños árboles de hasta 4 metros de altura. Otra excepción al paradigma de la ausencia de árboles entre las plantas C 4 es el Haloxylon ammodendron saxaul que crece en Kazajstán , cuyos especímenes viejos pueden crecer hasta 10-12 metros y formar un tronco central dominante. Haloxylon ammodendron forma densos rodales a lo largo de los ríos de Asia Central, a veces denominados bosques en el sentido amplio de la palabra; sin embargo, estos "bosques" se parecen más a arbustos altos y no son bosques típicos, como en áreas con humedad moderada, donde los árboles pueden crecer más de 20 metros de altura [67]

La ausencia, con algunas excepciones, del camino C 4 en los árboles , así como la baja representación de plantas C 4 en la maleza , ha sido durante mucho tiempo un tema de discusión. A menudo se plantea la hipótesis de que, debido al aumento de los requisitos de energía, la fotosíntesis C4 es ineficiente en condiciones de poca luz. Aunque datos recientes muestran que las plantas C 4 se adaptan menos a la sombra que las especies C 3 , esta diferencia no es significativa y no explica por qué los árboles C 4 no se pueden formar en áreas más abiertas. Se proponen varias explicaciones desde la posición de la evolución, la fisiología y la ecología, pero hasta el momento no hay una respuesta clara a esta pregunta [67] .

Comparación de las características de las plantas C 3 -, C 4 - y CAM

Comparación de características de plantas C 3 -, C 4 - y CAM [68] [69]
Característica C3 _ C4 _ LEVA
Tasa de transpiración ml (H 2 O) por g (C) 450–900 250–350 18-100 (noche) 150-600 (día)
Eficiencia en el uso del agua (g masa seca/g pérdida de agua) 1.05–2.22 2.85–4.00 8,0–55,0
Tasa máxima de fotosíntesis (µmol CO 2 / área foliar m 2 s) 20–40 30–60 5-12 (en la luz) 6-10 (en la oscuridad)
Temperatura óptima 15-25°C 30-47°C 35°C
Crecimiento de materia seca (ton/ha año) 10–25 40–80 6–10
δ - 13C de -32 a -20 ‰ de -17 a -9 ‰ -17 a -9‰ (sequía) -32 a -20‰ (buen suministro de agua)

Importancia económica

Entre las plantas cultivadas, las especies C 4 ( maíz , sorgo , algunos tipos de mijo , caña de azúcar ) son más importantes que entre las plantas silvestres, su productividad es del 33% (teniendo en cuenta los residuos que no se utilizan para el fin previsto, como los cereales). paja, tallos y hojas de tubérculos) hasta el 38% de la productividad total de los principales cultivos agrícolas [70] . Además, estas plantas tienen mayores tasas de crecimiento. En condiciones óptimas de riego y fertilización, los cultivos de maíz y caña de azúcar son los más productivos de las agrocenosis conocidas [71] . Las plantas C 4 también incluyen algunas de las malezas más resistentes, incluidas 8 de las 10 peores malezas, como el mijo africano y el pasto de corral [72] .

Las plantas C 4 también se pueden utilizar para producir biocombustibles , como el maíz en EE. UU. o la caña de azúcar en Brasil. Como alternativa, también se están considerando cereales C 4 tolerantes al frío, como el mijo, para la producción de etanol celulósico . Por ejemplo, el rendimiento de los cereales resistentes al frío del género Miscanthus es de 15 a 29 toneladas de materia seca por hectárea al año [65] .

Uno de los problemas asociados con el crecimiento de la población mundial es el agotamiento de los suministros de alimentos, especialmente porque la cantidad de tierra cultivable disponible para el cultivo está disminuyendo constantemente. Una forma de aumentar los rendimientos es utilizar la fotosíntesis C4 . El enfoque más simple posible es cambiar las especies C 4 silvestres no cultivadas para crear un nuevo cultivo agrícola sobre su base. Por ejemplo, una planta cultivada similar al arroz podría desarrollarse a partir del mijo de pollo mediante métodos de reproducción [73] .

Un enfoque alternativo es introducir la vía C 4 en plantas de cultivo C 3 existentes mediante ingeniería genética. Como principales candidatos para tal transformación, se consideran el arroz , que sirve como cultivo de cereales para la mitad del globo, y la soja , capaz de fijar nitrógeno de forma simbiótica. Para trabajar en esta dirección, se armó un gran proyecto internacional, organizado sobre la base del Instituto Internacional para la Investigación del Arroz en Filipinas , llamado C 4 Rice Project, que incluye 12 laboratorios de ocho países. En diciembre de 2015, el proyecto anunció la creación de un cultivo de arroz con una forma rudimentaria de fotosíntesis C4. Todas las enzimas principales de la vía C 4 se han incorporado a las células de esta variedad, aunque las plantas resultantes todavía dependen en su mayor parte de la fotosíntesis C 3 . Sin embargo, este resultado mostró la posibilidad fundamental de la ocurrencia del ciclo C 4 en el arroz [74] .

Hasta la fecha, todos los intentos de iniciar el ciclo C4 dentro de una sola célula simplemente introduciendo las enzimas apropiadas han fracasado o han resultado ser extremadamente ineficaces. La razón de muchos fracasos tempranos fue la ausencia en las plantas transformadas de las proteínas-reguladoras de las principales enzimas del metabolismo C4 descritas anteriormente, que asegurarían su ajuste de acuerdo con el nivel de iluminación y el estado energético de la célula, como así como las secuencias genéticas reguladoras necesarias para la correcta expresión de proteínas clave. Otro obstáculo serio es la ausencia en tal esquema de cualquier barrera contra la salida de CO2 de la celda. La solución más obvia sería crear una anatomía de Kranz completa; sin embargo, por el momento, los genes responsables del desarrollo de dicha estructura siguen siendo desconocidos y su búsqueda sigue siendo una prioridad [73] .

Evolución

Según los datos geológicos modernos, la fotosíntesis C 4 surgió en el Oligoceno alrededor de 30 millones de años antes de Cristo [48] . Este período se caracteriza por una caída en la temperatura y la concentración de dióxido de carbono (de 1000 ppm (partes por millón) a alrededor de 300 ppm). Además, la concentración atmosférica de O 2 aumentó del 18% al 21%. Se desarrollaron condiciones extremadamente desfavorables para la fotosíntesis de C 3 , lo que contribuyó a la alta intensidad de la fotorrespiración. Se supone que fue la baja disponibilidad de CO 2 la razón del comienzo de la selección de plantas con mecanismos de bombeo, lo que finalmente condujo a la aparición de vías C 4 y CAM de tipo moderno. Además, el clima de esa época se hizo más árido, aparecieron espacios abiertos con alta iluminación ( estepas , desiertos , praderas , pampas , sabanas ). También aumentó la estacionalidad del clima y la frecuencia de los incendios, lo que probablemente también desempeñó un papel importante en la selección de especies C 4 y CAM [75] .

Una disminución en la concentración de CO 2 se considera un desencadenante evolutivo importante y un requisito previo general para la formación de plantas C 4 , pero no necesariamente el principal. Dado que la fotosíntesis C 4 ha evolucionado a lo largo de 30 millones de años desde su primera aparición, los factores locales sin duda jugaron un papel importante. Hay seis centros globales que se consideran el núcleo de muchos eudicots C 4 y algunos cereales: América del Norte , América del Sur , Sudáfrica , África Oriental y Arabia , Asia Central y Australia . Estas son regiones cálidas y secas con un clima árido templado y lluvias regulares durante el verano. Los suelos salinos, arenosos o secos favorecieron la emergencia y propagación de plantas C4, y los altos niveles de insolación fueron otro factor favorable. Hace unos 23 millones de años, las plantas C4 ya estaban muy extendidas en África, América y el sur de Asia. La difusión se produjo gradualmente, especialmente en las latitudes bajas y medias [49] .

Este tipo de fotosíntesis adquirió importancia ecológica global solo después de la amplia distribución de los cereales C 4 y la expansión de la influencia de las plantas C 4 en los ecosistemas de praderas y sabanas . Esto sucedió a finales del Mioceno y principios del Plioceno hace unos 2-8 millones de años. Sigue siendo discutible si la disminución de la concentración de CO 2 en la atmósfera fue un factor común mundial para tal propagación (al menos es un requisito previo importante para ello). El cambio climático, la aparición de grandes herbívoros y el aumento de la frecuencia de los incendios forestales [76] bien podrían servir como otras razones .

Etapas de formación del metabolismo C 4

Desde un punto de vista evolutivo, la transformación de plantas C 3 en C 4  es un proceso bastante simple: todos los elementos estructurales y enzimas necesarios ya están presentes en las plantas C 3 . Por ejemplo, las enzimas PEP-carboxilasa y cloroplasto NADP-malato deshidrogenasa normalmente están presentes en las células protectoras de las plantas C 3 , donde proporcionan la síntesis de iones de malato necesarios para abrir la fisura estomática. De manera similar, todas las plantas poseen isoformas de la enzima malik , que residen en el citosol , los cloroplastos o las mitocondrias y normalmente proporcionan vías metabólicas anapleróticas.

La fuerte agrupación de especies C 4 dentro de ciertos grupos, por ejemplo, el clado PACMAD , dentro del cual la fotosíntesis C 4 ocurrió unas 18 veces [49] , indica que no todas las plantas C 3 son igualmente adecuadas para la fotosíntesis C 4 y que para ello son necesarias preadaptaciones favorables .

En la actualidad, el proceso de formación del metabolismo C4 es el siguiente: en la primera etapa, hubo una acumulación de preadaptaciones favorables, como un alto número de venas en la hoja, así como una duplicación de todo el genoma, lo que resultó en la aparición de copias de los genes necesarios para la vía C4. En el futuro, estas copias han pasado la especialización correspondiente. En la segunda etapa, tuvo lugar la formación secuencial de la anatomía protocranz: las células de la vaina aumentaron de tamaño, el número de orgánulos en ellas aumentó y las mitocondrias y los cloroplastos se desplazaron y agruparon. Se plantea la hipótesis de que tales transformaciones podrían ser beneficiosas para la planta, ya que condujeron a la aparición de un transbordador de glicina unicelular que permitió a la planta liberar CO2 de los metabolitos fotorrespiratorios en las proximidades de los cloroplastos. En la naturaleza se encuentran plantas similares, su punto de compensación de CO 2 es un 5-15 % más bajo que las plantas C 3 típicas. En la tercera etapa, se produjo una fotosíntesis C2 completa : el número de células mesófilas disminuyó en relación con las células de la vaina del haz y se produjo la inactivación de HDA en las células mesófilas. En la cuarta etapa, surgió la fotosíntesis C 4 completa sobre la base de estas plantas. La suposición sobre la aparición de especies C 4 a partir de formas de transición C 3 -C 4 surgió, en particular, sobre la base de que en algunas de estas últimas la actividad de PEP-carboxilasa, PPDK y NADP-ME es 2-5 veces mayor que la de C 3 - tipos. Durante la quinta etapa final, se llevó a cabo la optimización y el ajuste fino del nuevo mecanismo de concentración para lograr la acción más efectiva, lo que finalmente condujo a la aparición de plantas C 4 completamente desarrolladas. Debería haber ocurrido un aumento en la expresión de enzimas clave y la aparición de los mecanismos reguladores necesarios, una mejora en las cualidades cinéticas de la PEP carboxilasa, una disminución en la expresión de Rubisco en las células del mesófilo y un cambio en el modo de operación de los estomas . 77] .

Véase también

Notas

  1. ↑ Ermakov, 2005 , pág. 196.
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En inglés

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