Dinoflagelados

Se cree que el tipo inicial de plástidos para los dinoflagelados eran plástidos que contenían peridinina, que surgieron como resultado de la endosimbiosis secundaria con algas rojas. Sin embargo, no se han encontrado plástidos en especies en la base del árbol evolutivo de los dinoflagelados ( Perkinsus y Oxyrrhis ). Además, recientemente se descubrió un nuevo grupo de alveolados supuestamente heterótrofos en las profundidades oceánicas privadas de luz que, según el análisis filogenético, se encuentran cerca de la base del árbol de dinoflagelados [36] . Los dinoflagelados con capacidad de fotosíntesis no forman un grupo monofilético . Recientes estudios filogenéticos han demostrado que en algunos taxones de dinoflagelados, especialmente aquellos cuyos cloroplastos no contienen peridinina, la historia de la relación con los endosimbiontes es bastante compleja: la adquisición de un alga roja, luego su pérdida y la nueva adquisición de alguna otra alga , lo que indica la posibilidad de endosimbiosis repetida. Además, los dinoflagelados conservan la capacidad de adquirir endosimbiontes hasta el día de hoy. Esto puede ser confirmado por el dinoflagelado Noctiluca scintillans , que es en sí mismo heterótrofo, pero algunas veces se encuentran algas prasinóficas que flotan libremente dentro de las vacuolas de individuos de esta especie [38] .

No está claro qué puede indicar la ausencia de plástidos en especies en la base del árbol de dinoflagelados: que los dinoflagelados heredaron un estado antiguo sin plástidos, o que las formas ancestrales de dinoflagelados perdieron plástidos y posteriormente los adquirieron nuevamente. Si la última suposición es correcta, entonces los plástidos que contienen peridinina aparecieron como resultado de la endosimbiosis terciaria, y no secundaria [36] .

No menos interesante es la evolución de los cloroplastos que contienen peridinina. El análisis filogenético del rRNA 23S y el gen psbA mostró que los cloroplastos de este tipo son monofiléticos y muy probablemente se originaron a partir de algas rojas como resultado de una endosimbiosis secundaria, como fue el caso de los ocrofitos y los apicomplejos. Sin embargo, el análisis de los genes psaA , psbA y rbcL en varias algas rojas, ocrofitas , haptofitas y dinoflagelados demostró que los dinoflagelados que contienen peridinina y los dinoflagelados que contienen fucoxantina forman un grupo monofilético hermano de los haptofitos. En base a estos resultados, se planteó una hipótesis alternativa sobre el origen de los plástidos que contienen peridinina, según la cual tanto los plástidos que contienen peridinina como los que contienen fucoxantina se originaron a partir de un ancestro común, que era un alga haptofita, por lo que los plástidos que contienen peridinina los cloroplastos de los dinoflagelados son el resultado de la endosimbiosis terciaria [53] .

Fototaxis

Todos los dinoflagelados estudiados demuestran fototaxis en respuesta a la misma parte del espectro , y para una longitud de onda de 450 nm, el grado de manifestación de la fototaxis es máximo. No se requiere un estigma (ojo) para la fototaxis, y las células que carecen de estigma también pueden responder a la luz [59] . Los receptores sensibles a la luz definitivamente no están en el estigma y probablemente estén asociados con la membrana plasmática [60] .

Menos del 5% de los dinoflagelados tienen estigma, de los cuales la mayoría son formas de agua dulce. El estigma de estructura más simple, representado por un grupo de glóbulos lipídicos ubicados en el citoplasma y no rodeados por ninguna membrana, está presente, por ejemplo, en Woloszynskia coronata . El estigma del segundo tipo está representado por una serie de glóbulos de lípidos localizados en cloroplastos ubicados en la periferia celular (por ejemplo, Peridinium westii , W. tenuissima ). El tercer tipo de estigma es característico de Glenodinium foliaceum . En este dinoflagelado, el estigma alcanza los 6 µm de largo y los 3 µm de ancho. Tiene forma más o menos rectangular, achatada y en apariencia se asemeja a una bolsa. En su interior hay dos filas de glóbulos lipídicos separados por un espacio granular. El estigma está rodeado por una triple membrana, idéntica a la que rodea a los cloroplastos. Adyacente al estigma hay un cuerpo lamelar sin membrana que consta de vesículas aplanadas dispuestas más o menos paralelas entre sí. El cuerpo lamelar alcanza unos 2 µm de largo y 0,75 µm de ancho y contiene hasta 50 vesículas. Las vesículas están conectadas entre sí en los extremos y en el borde de la pila, con un retículo endoplásmico rugoso . Se cree que este tipo de estigma es un cloroplasto que contiene peridinina muy reducido [61] .

Los estigmas más complejos, que se asemejan a los ojos de los organismos multicelulares [62] , son característicos de los miembros de la familia Warnowiaceae del orden Peridiniales . Los estigmas de este tipo se denominan oceloides [63] . Los oceloides tienen estructuras similares a la córnea , el cristalino y la retina de los animales . Al mismo tiempo, la "córnea" es un conjunto de mitocondrias conectadas en un solo sistema, la "lente" ( lente ) consiste en las membranas del retículo endoplásmico, y la "retina" (retinoide) resultó ser un modificado cloroplasto (las especies de la familia Warnowiaceae han perdido durante mucho tiempo la capacidad de realizar la fotosíntesis) [64] . Curiosamente, estudios recientes han encontrado expresión de rodopsina de tipo bacteriano en la retina , lo que confirma la participación de estos estigmas en la determinación de la dirección de la luz [65] . La estructura de los estigmas de Nematodinium armatum y Erythropsis cornuta ha sido bien estudiada y su estructura resultó ser fundamentalmente similar. En N. armatum , el estigma está ubicado en la parte superior de la parte inferior de la celda, junto al cinturón, y consiste en una lente y una copa de pigmento ubicada detrás de este [66] .

El eje que pasa por los centros de la lente y la copa de pigmento es casi perpendicular al eje longitudinal de la célula. El cristalino se encuentra inmediatamente debajo del plasmalema. El vidrio de pigmento consta de tres partes principales. La mayor parte de su pared consiste en una sola capa de grandes gránulos oblongos de pigmento de 0,3 µm de diámetro. Al acercarse al borde del vidrio, los gránulos de pigmento se vuelven más pequeños y más sueltos, formando varias capas. En la base de la copa se encuentra una densa capa de fibrillas de 33 nm de diámetro, paralela al eje del estigma. Esta capa recubre una capa de fibrillas transversales, denominada retinoide , porque es la encargada de la percepción de la luz. Por encima del retinoide hay un canal que desemboca en el surco del flagelo transverso. La membrana celular continúa en la membrana del canal [66] .

El cristalino es una estructura compleja que consta de una red de mitocondrias. Dentro de la mitocondria hay una capa granular separada del cristalino por una membrana. La parte central del cristalino está representada por una cúpula unida a una membrana o capas concéntricas de material denso. La mayor parte del cristalino rodea este núcleo y consta de varios lóbulos grandes, casi vacíos. Entre la corteza y los lóbulos hay una red de vesículas de tamaño mediano [66] . La luz entra en el cristalino, es fijada y dirigida por un haz concentrado a los glóbulos de pigmento, pasando a través del retinoide [59] . Estudios recientes han demostrado que bajo la acción de la luz, las vesículas de la membrana del estigma se vuelven más alargadas y planas [65] . La lente puede cambiar de forma y la copa de pigmento, a su vez, puede moverse en relación con la lente [63] .

Comida

Según el tipo de nutrición, los dinoflagelados pueden ser autótrofos, mixótrofos y heterótrofos. Aparentemente, prácticamente no existe autotrofia en sentido estricto entre los dinoflagelados, pero la mixotrofia está muy extendida. Solo se conocen menos de 10 especies puramente autótrofas que no necesitan compuestos orgánicos preparados. La mayoría de los dinoflagelados capaces de realizar la fotosíntesis son auxotróficos para las vitaminas B (B 1 ( tiamina ) , B 12 ( cianocobalamina ) y H ( biotina )) y se ven obligados a recibirlas del exterior en forma acabada. Además, se conocen dinoflagelados fotosintéticos capaces de fagotrofiar [67] .

Aproximadamente la mitad de las especies conocidas de dinoflagelados son heterótrofos obligados, desprovistos de plástidos y absorben alimentos por medios osmotróficos o fagotróficos. La fagotrofia está más extendida en los dinoflagelados. Los organismos fagotróficos absorben partículas sólidas de alimentos y las digieren en vacuolas digestivas. Se alimentan de otras algas , incluidos otros dinoflagelados, nematodos , larvas de poliquetos y huevos de peces . Para capturar partículas de alimentos, utilizan una variedad de orgánulos especiales, que incluyen tallos (pedúnculos), tentáculos (tentáculos), pistones (tapas) y velos (palio).

• Los tallos  son pequeñas excrecencias móviles en forma de dedos que se encuentran en el surco en la base de los flagelos. Probablemente realizan funciones sensoriales y se adhieren al sustrato.
• Los tentáculos  son estructuras más alargadas que sirven para capturar el alimento y dirigirlo hacia la boca de la célula ( cistoma ). Se han descrito tentáculos en Nocticula , Pronocticula , Pavillardia y otros.
• El pistón es una excrecencia cilíndrica hueca que atrae el alimento hacia el citostoma. Puede alargarse rápidamente, y su longitud puede ser 15 veces la longitud del cuerpo, expandirse y luego estrecharse y contraerse rápidamente. El pistón hace un agujero en la célula víctima y succiona el citoplasma. Tal pistón es característico de Gymnodinium fungiforme , las zoosporas de Pfiesteria piscicida , así como los dinoflagelados fotosintéticos Amphidinium cryophilum .
• El velo  es una membrana pseudódica que emerge de un surco cerca de la base del flagelo y parece una red de atrapamiento más grande que una célula. Las células grandes separadas y las colonias y diatomeas se adhieren a esta red, luego se envuelven y se absorbe su contenido. Este acto de digestión extracelular dura de 20 a 30 minutos. Se ha descrito un velo en algunas especies de los géneros Protoperidinium , Oblea y Diplopsalis . Los primeros se alimentan principalmente de diatomeas y dinoflagelados, mientras que todos los demás pueden capturar no solo diatomeas, sino también haptofitas, prasinofitas y criptofitas [68] .

Las células de dinoflagelados pueden contener una vesícula grande que contiene los restos de orgánulos digeridos (cuerpos de acumulación). Probablemente corresponde a vesículas con las mismas funciones encontradas en criptofitos y otros flagelados . El cuerpo de acumulación es especialmente característico de los dinoflagelados simbióticos [69] .

Osmorregulación

Se han encontrado vacuolas contráctiles en solo unos pocos dinoflagelados de agua dulce. Se encuentran una o dos vacuolas contráctiles en miembros de la familia Protaspidaceae, y también en algunas etapas del ciclo de vida en representantes del orden Phytodiniales, en los que las vacuolas contráctiles desaparecen al pasar a otra etapa del ciclo de vida [70] .

Los dinoflagelados restantes no tienen vacuolas contráctiles pulsantes, y en su lugar las funciones osmorreguladoras son realizadas por puzules  , orgánulos únicos inherentes solo a los dinoflagelados. Son invaginaciones de la membrana citoplasmática en forma de bolsa o tubo que sobresale en la cavidad celular. En representantes marinos, un sistema de canales y protuberancias en forma de dedo: las vesículas salen de esta bolsa. Tales pústulas complejas son visibles bajo un microscopio óptico. En formas de agua dulce, las pústulas se encuentran solo con la ayuda de un microscopio electrónico . Tienen una estructura más simple y representan una vacuola grande o varias pequeñas. Las púzulas no son capaces de contraerse, a diferencia de las vacuolas contráctiles, sin embargo, se abren con poros en los canales flagelares, de donde su contenido sale sin cierta periodicidad. Por lo general, hay dos pústulas en una celda, cada una de las cuales está conectada con un canal flagelar [27] [71] .

Estructuras punzantes

Los dinoflagelados tienen tres tipos de estructuras urticantes (extrusomas): tricoquistes , nematocistos y mucoquistes. Los tricoquistes se ubican perpendiculares a la superficie de la célula a lo largo de su periferia. Un tricoquiste consta de un cuerpo y un cuello y está rodeado por una sola membrana [70] . Dentro de los tricoquistes hay fibrillas de proteína cristalinas de unos pocos micrómetros de largo (núcleos), que están torcidas en espiral. En la parte interna del tricoquiste, un tercio de la corteza está representado por elementos tubulares cortos, que sobresalen ligeramente hacia adelante. En la parte superior del tricoquiste, un grupo de 20-22 fibrillas sobresale de la corteza hacia la membrana de cierre, y fibrillas más delgadas las conectan aún más con la parte apical de la membrana del tricoquiste.

Dentro de la membrana de cierre del tricoquiste hay un delgado anillo opaco. La parte externa de la membrana del tricoquiste está adherida a la membrana plasmática entre las vesículas de la teca o a las vesículas de la teca ubicadas debajo de las áreas redondeadas y delgadas de las placas de la teca, que forman poros especiales para los tricoquistes [72] .

Los tricoquistes se forman en el aparato de Golgi y probablemente lo dejan como vesículas esféricas, que luego adquieren forma de huso y se desarrollan en tricoquistes. Cuando se excita, un tricoquiste "cargado" se convierte en uno "descargado" en unos pocos milisegundos  , tal vez debido a la rápida entrada de agua. Los tricoquistes "sin carga" son bastones rectos en forma de cono, muchas veces más largos que los tricoquistes "cargados" (hasta 200 µm en Prorocentrum ). Los tricoquistes están presentes en la mayoría de los dinoflagelados, pero hay excepciones ( Gymnodinium negligenciaum , Aureodinium pigmentosum , Woloszynskia tylota , Symbiodinium microadriaticum ). El beneficio específico (si lo hay) de los tricoquistes no está claro. Pueden servir para hacer rebotar rápidamente la jaula en la dirección opuesta a la expulsión del hilo, o para derrotar directamente al enemigo [72] .

Se han encontrado nematocistos en algunos dinoflagelados (en los géneros Nematodinium , Warnowia , Proterythropsis y algunos miembros del género Polykrikos , y en este último, los nematocistos difieren notablemente en su morfología [73] [74] ). Son más grandes que los tricoquistes, alcanzan las 20 micras de longitud; a veces se comparan con cnidocitos en cnidocitos . Los mucoquistes  son sacos simples que secretan moco sobre la superficie celular; están cerca de las estructuras similares de los euglenoides . Dichos sacos se han encontrado en algunos dinoflagelados en el área del campo abdominal (laminillas del surco longitudinal) debajo de la membrana celular [70] [75] .

Formas en reposo

En condiciones que no permiten que la población aumente más (como una baja disponibilidad de nutrientes ), los dinoflagelados pueden formar esporas inmóviles o quistes . Los quistes de dinoflagelados ( dinoquistes ) en la mayoría de las especies son morfológicamente distintos de las células vegetativas. Alcanzan 30-70 micras de diámetro, tienen una superficie lisa o rugosa. Los quistes recién formados de la especie Scrippsiella trochoidea contienen 10 veces más carbohidratos que las células vegetativas; mientras que la tasa de procesos oxidativos en ellos es del 1,5% de la etapa vegetativa. Las paredes celulares de los quistes son muy resistentes y contienen dinosporina , que es químicamente similar a la esporopolenina, que recubre el polen de las plantas superiores [76] .

El proceso de enquistamiento, o la formación de esporas en reposo, está regulado por una interacción compleja de factores externos, que incluyen la duración del día, la temperatura y la concentración de nutrientes. Durante la enquistación, el contenido de melatonina aumenta varias veces, lo que puede prevenir la oxidación de los lípidos del quiste . En los dinoflagelados de agua dulce Woloszynskia tylota, la enquistación incluye los siguientes pasos:

1. La teca se reemplaza por una pared exterior delgada y amorfa, que se engrosa considerablemente por la adición de nuevo material desde su lado interior.
2. En el borde del citoplasma del quiste emergente, se forma una capa de gotitas lipídicas estrechamente espaciadas.
3. Las estructuras citoplasmáticas, como los cloroplastos, el aparato de Golgi y el puzuli, disminuyen de tamaño o desaparecen.
4. Un aumento en el cuerpo de color marrón anaranjado ubicado en el centro de la célula y vacuolas citoplasmáticas que contienen cristales [77] .

Después de su formación, el quiste se traslada al fondo de un lago u océano, donde permanece viable durante muchos años. Las corrientes oceánicas pueden llevar estos quistes bentónicos a otros lugares. Cuando las condiciones son favorables, los quistes pueden germinar, dando lugar a células vivas flotantes. La formación de quistes, su movimiento y germinación explican muchos aspectos de la ecología y geografía de la floración de agua venenosa causada por los dinoflagelados. Esto explica el hecho de que las floraciones de agua no ocurren necesariamente en el mismo lugar todos los años, así como el hecho de que las floraciones de agua están asociadas con una sobreabundancia de nutrientes en el océano, provocada, por ejemplo, por la entrada de aguas residuales o escorrentía de empresas agrícolas. Además, debido a los quistes, los sitios de floración de agua pueden cambiar entre sí cada año [78] .

Los quistes se pueden identificar por la ausencia de cloroplastos, la presencia de citoplasma marrón microgranular y un ojo rojo (si la etapa vegetativa tiene un ojo). En algunas especies, la calcificación ocurre al depositar cristales de carbonato de calcio en el estrecho espacio entre la pared celular y la membrana plasmática. Los quistes de Ceratium hirundinella tienen una capa externa de silicio [77] .

Ciclo de vida y reproducción

Los dinoflagelados pueden reproducirse vegetativa , asexual y sexualmente . Durante la propagación vegetativa, la célula se divide en dos en dirección longitudinal u oblicua, mientras que el caparazón de la célula original participa en la creación de los caparazones de las células hijas de diferentes maneras. Entonces, en los dinoflagelados sin caparazón, están divididos por la mitad por una constricción, y cada célula hija hereda el caparazón de la madre. En Ceratium , la división ocurre de tal manera que el caparazón se divide en dos partes desiguales por un surco oblicuo, y cada célula hija recibe solo la mitad del caparazón de la madre y completa la mitad faltante. En Peridinium , la célula madre se desprende de la teca (este proceso se denomina ecdisis ), después de la división, se forma una película espesa alrededor de las células hijas y la célula se convierte en un quiste ecdisal . Cuando la célula emerge del estado de quiste, se forman nuevas vesículas tecales debajo de su película. En Gambierdiscus toxicus , la ecdisis es inducida por un compuesto especial de glicerol producido por el alga verde Bryopsis . Esta especie de dinoflagelados vive muy cerca del talo de las algas verdes [79] . En algunos casos, las células hijas no divergen como resultado de la división y luego se forman colonias en cadena. Dependiendo de la especie y las condiciones ambientales, la reproducción vegetativa puede ocurrir cada 1 a 15 días [80] .

Durante la reproducción asexual, los dinoflagelados forman zoosporas y aplanosporas [80] .

Con la falta de nitrógeno y un cambio en la temperatura del agua, algunas especies de dinoflagelados [78] comienzan la reproducción sexual . Se han descrito tres tipos de procesos sexuales en los dinoflagelados: isogamia , anisogamia y colología . Los gametos son más pequeños que las células vegetativas; en las especies acorazadas pueden estar desnudos. Muy a menudo, cuando los gametos se fusionan, se forma un planocigoto diploide, que puede existir durante bastante tiempo. Por lo general, es más grande que las células vegetativas haploides, conserva dos flagelos posteriores y se distingue por una pared celular gruesa, químicamente inerte e irregular . Primero, sigue un período de crecimiento a largo plazo del planocigoto, y luego puede convertirse en una célula en reposo (hipnocigoto), cuyo período de latencia dura de varias horas a varios meses, o sufrir meiosis y dar lugar a 4 células haploides. células vegetativas en estado móvil. En especies cuyos cloroplastos se originaron a partir de diatomeas y haptofitas, la fusión de los núcleos de los gametos es seguida por la fusión de los endosimbiontes y sus núcleos [81] [82] .

En la gran mayoría de los dinoflagelados con ciclos de vida estudiados, son haplobiontes : la etapa diploide se limita al cigoto . La excepción es Noctiluca , cuyo ciclo de vida es diplobionte. El núcleo de una célula vegetativa diploide se divide por meiosis y luego por mitosis, dando lugar a más de 2000 gametos idénticos. Cuando los gametos se fusionan, se forma un cigoto que, después de un período de latencia, se convierte en una célula vegetativa [83] [84] . Como en el caso de algunas algas rojas , algunos dinoflagelados cultivados en laboratorio han demostrado que protistas morfológicamente diferentes pueden ser diferentes etapas de vida de la misma especie [78] .

La meiosis de los dinoflagelados es muy poco conocida. Sus características distintivas pueden considerarse una espiralización débil y un acortamiento de los cromosomas, que alcanzan un máximo durante el período cigoténico (etapa de la profase I de la división de la meiosis) [82] .

Un ciclo de vida extremadamente inusual y complejo es característico de los dinoflagelados Pfiesteria piscicida . En ausencia de peces cerca del fondo , Pfeisteria está representada por quistes bentónicos . La presencia de peces hace que los quistes broten en una forma flotante que libera una sustancia tóxica. Esta sustancia causa parálisis del sistema respiratorio del pez, y el pez muere por asfixia a los pocos minutos y se hunde hasta el fondo. A medida que los peces muertos comienzan a descomponerse, los dinoflagelados comienzan a comerse los peces a través de los tallos. Cuando el pescado se ha comido por completo, las células flagelares vuelven a convertirse en quistes bénticos inactivos y discretos, que a veces tardan tan solo dos horas en transformarse [85] [86] .

Bioquímica

Características del metabolismo

Los dinoflagelados de agua dulce almacenan principalmente almidón , que se deposita en el citoplasma, mientras que las formas marinas almacenan principalmente lípidos . Además, los dinoflagelados pueden almacenar esteroles , principalmente 4α-metilesteroles, lo que los distingue de todos los demás grupos de algas [87] . Algunos dinoflagelados marinos y organismos en los que los dinoflagelados viven como endosimbiontes acumulan un esterol específico , el dinosterol [58] .

Para la actividad vital de la mayoría de los dinoflagelados de vida libre, a diferencia de sus parientes más cercanos, los apicomplejos, que llevan un estilo de vida parasitario , se requiere una síntesis eficaz de ATP debido a la oxidación completa de los carbohidratos . La importancia de esta vía está indicada por la presencia de gránulos de almidón en el citoplasma de muchos dinoflagelados. Sin embargo, el complejo de piruvato deshidrogenasa , que proporciona la conversión de piruvato en acetil-CoA en la mayoría de los otros eucariotas, está ausente en los dinoflagelados (así como en los apicomplejos). Aunque las vías alternativas no glucolíticas también pueden estar implicadas en el mantenimiento de la reserva mitocondrial de acetil-CoA (en particular, la descomposición de los aminoácidos de cadena ramificada , por ejemplo, a través del ciclo del 2-metilcitrato), parece poco probable que el piruvato siga siendo el producto final de la oxidación de carbohidratos en dinoflagelados. Probablemente, los dinoflagelados tengan otras vías y enzimas para una mayor oxidación del piruvato. Esta suposición es confirmada por los resultados de estudios que utilizan 13 C 3 -piruvato marcado radiactivamente: 13 C 2 -acetil - CoA marcado , aparentemente obtenido a partir de 13 C 3 -piruvato, también entró en el ciclo del ácido tricarboxílico . Los dinoflagelados tienen genes que codifican todas las enzimas para la β-oxidación de ácidos grasos , incluida la carnitina-acilcarnitina translocasa . Esta vía metabólica es una fuente adicional de acetil-CoA en las mitocondrias, y su importancia en el metabolismo de los dinoflagelados se confirma por la presencia de depósitos de lípidos en muchas especies [88] .

El genoma de los dinoflagelados contiene todos los genes que codifican enzimas del ciclo del ácido tricarboxílico (TCA). CTC juega un papel clave en el metabolismo de los dinoflagelados, como todos los organismos aeróbicos de vida libre. La mayoría de los eucariotas tienen dos formas de isocitrato deshidrogenasa (la enzima TCA que cataliza la oxidación del isocitrato a α-cetoglutarato ): dependiente de NAD (H) y dependiente de NADP (H). Los dinoflagelados, sin embargo, han perdido la forma dependiente de NAD(H) de la isocitrato deshidrogenasa, al igual que los apicomplejos, aunque esta proteína está extremadamente conservada tanto en eucariotas como en procariotas . Otra diferencia interesante entre las CTC de los dinoflagelados y las CTC de otros eucariotas es que tienen dos formas de fumarasa : una con un grupo de hierro y azufre y otra sin él. Por lo general, entre los representantes de un taxón, solo hay una forma de esta enzima. Aunque los dinoflagelados tienen la malato deshidrogenasa dependiente de NAD mitocondrial habitual , que oxida el malato a oxaloacetato , también tienen malato quinona oxidorreductasa, una enzima unida a la membrana que también puede oxidar el malato a oxaloacetato, pero con reducción de FAD en lugar de NAD + . Esta enzima está presente en algunas bacterias y apicomplejos que han perdido la forma mitocondrial de la malato deshidrogenasa y, aparentemente, fue adquirida por el ancestro común de dinoflagelados y apicomplejos incluso antes de su separación. Sin embargo, a pesar de todas estas diferencias, el esquema general de reacciones de CTC tanto en dinoflagelados como en apicomplejos no se desvía del esquema estándar [88] .

También ha habido algunos cambios en la cadena de transporte de electrones de los dinoflagelados. Tanto los dinoflagelados como los apicomplejos han perdido el complejo I (NADH deshidrogenasa) de la cadena respiratoria, que es característico de la mayoría de los eucariotas. En cambio, los dinoflagelados tienen una proteína especial que tiene una señal de localización mitocondrial y funciona en la matriz mitocondrial, donde su sustrato en lugar de NADH es NADPH obtenido durante la CTC. Aparentemente, el ancestro de vida libre de los dinoflagelados y los apicomplejos perdió la típica NADH deshidrogenasa. Las razones de esto no están claras, pero es posible que la pérdida de la isocitrato deshidrogenasa dependiente de NAD(H) haya contribuido a la propagación de una NADPH deshidrogenasa alternativa . Además de éste, las mitocondrias de los dinoflagelados contienen otras proteínas que aseguran la entrada de electrones al ETC. Por lo tanto, tienen dihidroorotato deshidrogenasa funcionamiento  , una enzima para la síntesis de pirimidinas , que oxida el dihidroorotato a orotato en el espacio intermembrana de las mitocondrias , y la coenzima Q recibe electrones . Otra vía es proporcionada por la malato-quinona oxidorreductasa y el TCA, que contribuyen a un aumento en el conjunto reducido de coenzima Q. Curiosamente, los dinoflagelados carecen de la lanzadera de glicerol-3-fosfato que se encuentra en los apicomplejos y los ciliados en[ reducen coenzima Q. Sin embargo, los dinoflagelados tienen citocromo b 2 ( L-lactato : citocromo c oxidorreductasa ), que se encuentra en el espacio intermembrana y oxida el L-lactato citosólico a piruvato, transfiriendo electrones al citocromo c. En los dinoflagelados también se encontraron proteínas desacopladoras de ETC , es decir, proteínas que aseguran la fuga de protones desde el espacio intermembrana hacia la matriz sin la síntesis de ATP . Este proceso es activado por ácidos grasos libres y, aunque reduce la tasa de síntesis de ATP, minimiza la cantidad de especies reactivas de oxígeno formadas durante la operación de la ETC [88] .

Los dinoflagelados tienen proteínas que aseguran el transporte de ácidos dicarboxílicos y tricarboxílicos a través de la membrana mitocondrial interna . Estos metabolitos se utilizan en la síntesis de aminoácidos, metabolismo de ácidos grasos gluconeogénesis , biosíntesis de isoprenoides y TCA. Entre estas proteínas dinoflageladas se encuentra el transportador de α-cetoglutarato-malato, que intercambia α-cetoglutarato mitocondrial por ácidos dicarboxílicos citosólicos, en particular, malato. Este transportador está acoplado a la lanzadera malato-aspartato , que permite la transferencia eficiente de equivalentes reductores en forma de NADH a la mitocondria desde el citosol. Esta lanzadera también requiere aspartato , un transportador de glutamato que, aunque presente en los dinoflagelados, está ausente en los apicomplejos. Los dinoflagelados, pero no los apicomplejos y los ciliados, también tienen un transportador de oxodicarboxilato, que intercambia oxodicarboxilatos de oxoadipato y α-cetoglutarato entre sí. Este transportador es necesario para la síntesis de lisina y glutamato en el citoplasma a partir del 2-oxoadipato mitocondrial, que a su vez se forma a partir de α-cetoglutarato y acetil-CoA. El intercambio también puede ir en la dirección opuesta, cuando el oxoadipato, formado durante el catabolismo de la lisina citosólica, se transporta a la matriz. Aquí, el oxoadipato se descarboxila y se usa como fuente de acetil-CoA. Las mitocondrias de los dinoflagelados también contienen otros intercambiadores de dicarboxilatos y tricarboxilatos, que están ausentes en los apicomplejos [88] .

Como todos los alveolados, los dinoflagelados tienen todas las proteínas necesarias para la síntesis de grupos de hierro y azufre en las mitocondrias. La síntesis de tetrapirroles en los dinoflagelados, como en muchos organismos fotosintéticos, tiene lugar en los plástidos y no en las mitocondrias [88] .

El proceso de fotorrespiración es algo diferente al habitual en los dinoflagelados : las plantas superiores , las charáceas , las algas rojas y las glaucocistófitas utilizan la enzima glicolato oxidasa para oxidar el glicolato , que, con la participación del oxígeno molecular, oxida el glicolato a glioxilato con formación de hidrógeno . peróxido, que es destruido por la catalasa . En los dinoflagelados, así como en algunos otros grupos de algas, esta enzima está ausente y la oxidación del glicolato la lleva a cabo otra enzima, la glicolato deshidrogenasa [89] [90] .

Bioluminiscencia

Las formas planctónicas de dinoflagelados que se encuentran en todos los océanos del mundo tienen la capacidad de luminiscencia (a menudo llamada erróneamente fosforescencia ), que a menudo se puede ver en el agua del océano perturbada durante la noche en el verano. Los dinoflagelados luminiscentes habitan principalmente aguas superficiales [91] . Entre los protistas fotosintéticos, los dinoflagelados son el único grupo capaz de bioluminiscencia ; En total, se han registrado unas 85 especies fotosintéticas y heterótrofas de dinoflagelados marinos con esta capacidad (las especies de agua dulce no la tienen). Las células excitadas emiten destellos de color azul verdoso (con una emisión máxima a una longitud de onda de 475 nm) con una duración generalmente de 0,05 a 5 s [92] .

La luminiscencia del agua, derivada del movimiento del barco, y el resplandor de las bahías tropicales se deben principalmente a especies de la clase Dinophyceae ; en latitudes templadas, el resplandor del mar suele ser provocado por la luz nocturna . Como si el agua de mar en llamas desde la antigüedad atrajera la atención de los navegantes, y durante mucho tiempo se le atribuyó un origen sobrenatural a este resplandor de agua, hasta que se comprobó experimentalmente la naturaleza biológica de este resplandor en 1830 [87] . El naturalista alemán Kurt Tesing dio la siguiente descripción de la imagen del resplandor del mar, que observó en el Golfo de Nápoles : “Cerca, luego a lo lejos, chispas de luz, azuladas, brillaron, brillaron e inmediatamente desaparecieron. El brillo del mar se hizo más y más fuerte, cada ola se desmoronaba en una lluvia de fuego mientras caía... Parecía que estábamos flotando a lo largo de una corriente radiante; todas las cosas sumergidas en el agua parecían estar llenas de plata líquida. Cuando estuvimos de pie en el muelle a altas horas de la noche, todo el puerto y todo el mar, hasta donde alcanzaba la vista, parecían estar inundados con fuego suave. Fue una vista indescriptible, y solo aquellos que la vieron en todo su esplendor pueden entender la impresión indeleble que deja en cada persona .

La bioluminiscencia implica la transformación de la energía liberada durante una reacción química exergónica en energía luminosa . La sustancia responsable de la bioluminiscencia es la luciferina , que es oxidada por el oxígeno bajo la acción de la enzima luciferasa para liberar energía en forma de destello de luz. Luciferina y luciferasa son nombres comunes para compuestos asociados con la luminiscencia y no comparten una estructura química común para todos los organismos luminiscentes. Entonces, en las bacterias, la luciferina es una flavina reducida , y en los dinoflagelados, es tetrapirrol. Las luciferasas también tienen diferentes estructuras en diferentes grupos de organismos, aunque todas son oxidorreductasas. De acuerdo con la ecuación general de bioluminiscencia, bajo la acción de la luciferasa, la luciferina es oxidada por el oxígeno para formar un producto excitado, que emite un fotón en la transición al estado no excitado [94] .

La luciferina de dinoflagelado es un tetrapirrol lineal. A pH alcalino , se une a la proteína de unión a luciferina ( LBP  ) , que libera luciferina en condiciones ácidas. Se ha planteado la hipótesis de que el destello de luz se produce simplemente bajando el pH de 8,0 a 6,5. En las células excitadas, la membrana vacuolar se despolariza , por lo que los protones (H + ) ingresan al citoplasma y acidifican sus áreas periféricas. La reducción del pH desencadena dos reacciones dependientes del pH: (1) LBP libera luciferina y (2) la luciferina se activa y emite un fotón de luz azul verdoso [95] .

Luciferina, LBP y luciferasa se ensamblan en partículas especiales con un diámetro de 0,5 a 1,5 micrones: centelleos (unidades intermitentes). Se producen destellos de luz en las invaginaciones citoplasmáticas de la membrana vacuolar. Se producen destellos de luz azul verdosa cuando un potencial de acción atraviesa la membrana de la vacuola, lo que hace que los protones abandonen el entorno ácido de la vacuola y entren en el citoplasma. La caída resultante del pH en los centelleos provoca un destello de luz [95] .

Lingulodinium polyedrum luminiscente principalmente durante la fase nocturna delritmo circadiano. Esto se debe a un aumento de más de diez veces en la cantidad de luciferasa y LBP durante la fase nocturna. La fotoinhibición de la bioluminiscencia durante el día parece ser necesaria para que la célula conserve energía en un momento en que el nivel de luz alrededor es tan alto que la bioluminiscencia es ineficaz. En Pyrocystis fusiformis , la bioluminiscencia puede ocurrir durante todo el día. Durante el día, los cuerpos esféricos en vesículas densamente agrupadas alrededor del núcleo emiten luminiscencia, y durante la noche las capas periféricas del citoplasma se bioluminiscen. Curiosamente, los cloroplastos se mueven en la dirección opuesta y se agrupan alrededor del núcleo durante la noche y se ubican en la periferia de la célula durante el día [95] .

Los dinoflagelados pueden emitir luz de tres formas:

• con estimulación mecánica, química, eléctrica;
• espontáneamente;
• brillando tenuemente tarde en la noche [96] .

La cantidad máxima de luz emitida con un solo destello varía significativamente entre especies, y los representantes grandes liberan más luz en un destello que los pequeños. En una población de dinoflagelados, en promedio, una célula emite un destello por día. No está claro si la celda realmente brilla una vez y solo una vez durante este período o, por el contrario, algunas celdas brillan repetidamente, mientras que otras no brillan en absoluto. El brillo del brillo está influenciado por el suministro de nutrientes a las células. Las algas nocturnas, que tienen algas verdes endosimbiontes, liberan más fotones, más intensamente se iluminan las células y, en consecuencia, la fotosíntesis es más activa. Diferentes individuos pertenecientes a la misma especie de los géneros Dissodinium y Pyrocystis pueden o no ser capaces de luminiscencia [96] .

El resplandor más fuerte es característico de Pyrocystis , que provoca el resplandor de los mares en las regiones ecuatoriales . La célula Pyrocystis emite 1000 veces más luz que Lingulodinium y 100 veces más que Ceratium fusus , Peridinium pentagonium y Pyrodinium bahamense [96] .

Hay dos teorías sobre el valor adaptativo de la bioluminiscencia en los dinoflagelados.

1. La hipótesis de la alarma. Según esta hipótesis, cuando aparece un invertebrado que se alimenta de dinoflagelados, los dinoflagelados emiten un resplandor e indican la ubicación de ese animal. Esta señal es captada por un depredador que se alimenta del invertebrado devorador de dinoflagelados antes mencionado.
2. La hipótesis del miedo. Según esta hipótesis, el destello de luz que emite un dinoflagelado cuando es estimulado mecánicamente por un comedor (como un copépodo ) asusta al crustáceo y hace que se aleje nadando [96] .

Ritmos biológicos

Se observan procesos rítmicos en muchos miembros de Dinophyceae, y el alga más conocida que muestra cambios rítmicos es el dinoflagelado Lingulodinium polyedrum . Esta especie es capaz de bioluminiscencia y tiene su propia luciferina y luciferasa. Estas algas emiten un destello de luz cuando el agua de mar en la que nadan se agita bruscamente, o cuando se agita fuertemente. Al medir la luminiscencia de un cultivo agitado en el laboratorio, resulta que la cantidad de luz que emiten las células por unidad de tiempo no es la misma y depende de eventos recientes. Si el cultivo se cultivó con luz natural o en condiciones de día y noche, la cantidad de luz emitida depende en gran medida de la hora del día en que se realizó la medición. Durante el día, la cantidad de luz emitida es muy baja, y para causar alguna luminiscencia, la cultura tuvo que ser sacudida muy vigorosamente. Sin embargo, cuando las células se estimulan por la noche, el cultivo emite mucha más luz, y solo una exposición débil es suficiente para provocar un destello. Si construimos un gráfico de la dependencia de la luminiscencia con la hora del día, entonces el gráfico se verá como en la Fig. La luminiscencia más alta se observa en medio del período de oscuridad, pero a medida que se acerca la mañana, los destellos se vuelven cada vez más pequeños y se requiere más y más estimulación celular para producirlos. Así, la intensidad de la luminiscencia obedece a ritmos circadianos, ya que la ritmicidad de los cambios en el brillo de los destellos aún se conserva cuando las celdas se mantienen en la oscuridad durante mucho tiempo. En la oscuridad, el ciclo se mantiene durante 4 días, sin embargo, la amplitud de los cambios en el brillo de los destellos disminuye significativamente. Con una larga permanencia de las células en la luz, no se observa una disminución en la amplitud. En condiciones de iluminación continua de la intensidad correcta, el ciclo dura al menos 3 semanas [97] .

Las mediciones de la fotosíntesis en Lingulodinium polyedrum , tanto en términos de liberación de oxígeno como de fijación de dióxido de carbono , mostraron que estos procesos también son rítmicos, más precisamente, obedecen a ritmos circadianos y no desaparecen en condiciones de iluminación prolongada. La mayor intensidad de la fotosíntesis, como era de esperar, se observa a la mitad del día. El ritmo de la fotosíntesis lo proporcionan los cambios en el fotosistema II [98] .

El tercer proceso en Lingulodinium polyedrum que es consistente con los ritmos circadianos es la división celular . Bajo las condiciones del cambio de día y noche, la división celular ocurre cada 30 minutos. Cuando la relación día:noche es 12:12, los intervalos de 30 minutos son especialmente pronunciados. Estudios realizados en otras condiciones día:noche, por ejemplo, 7:7, han demostrado que para la división celular, la transición día-noche no es decisiva, ya que la división celular se produce 12 horas después del inicio del período de oscuridad, aunque se produzca un nuevo el período de luz ha llegado mucho antes de ese período. En condiciones de iluminación prolongada con luz de baja intensidad, todos los demás ritmos circadianos de Lingulodinium polyedrum se conservan, sin embargo, las células prácticamente no se dividen y el tiempo total de existencia celular aumenta a casi 6 días. Sin embargo, aquellas células que están listas para dividirse se dividen cada 24 horas al mismo tiempo [99] .

El cuarto tipo de ritmo circadiano en dinoflagelados es la migración vertical de células en la columna de agua. Antes del amanecer, las células suben a la superficie, donde forman grandes grupos (agregaciones), pero por la noche vuelven a nadar hacia las profundidades. En aguas marinas, durante las migraciones verticales, las células están sujetas a los siguientes gradientes :

• Las concentraciones de nutrientes son mayores en profundidad, ya que se acumulan cerca del fondo o de la termoclina , mientras que en las aguas superficiales casi no hay nutrientes.
• La temperatura cerca de la superficie es mayor que la temperatura en profundidad.
• La intensidad de la luz cambia.
• En aguas estancadas, las diferencias entre las capas de agua superficiales y profundas son casi anuladas por los maremotos [99] .

Lingulodinium polyedrum tiene un cierto control sobre la luminiscencia, la fotosíntesis y la división celular, por lo que cada proceso alcanza su punto máximo y cae naturalmente de manera estrictamente ordenada cada 24 horas. Todos estos procesos pueden ser controlados por un solo mecanismo: el reloj biológico. Bien puede ser que el elemento de la célula que controla el reloj biológico sea la membrana plasmática, ya que en las células sincronizadas hay una reorganización rítmica de la membrana plasmática cada 24 horas [99] .

Aunque los procesos rítmicos en Lingulodinium polyedrum alcanzan su punto máximo en diferentes fases, se supone que están regulados por un solo marcapasos. Aparentemente, los procesos rítmicos no tienen retroalimentación y por lo tanto están controlados por un mecanismo superior. Por lo tanto, la fotosíntesis puede ser suprimida de manera efectiva por la acción de un herbicida específico, pero el ritmo de la bioluminiscencia se conserva y su fase tampoco cambia. Estas observaciones apoyan el siguiente modelo con respecto a los ritmos circadianos de Lingulodinium polyedrum . El marcapasos central está regulado por la luz solar y sincronizado con ella a través de fotorreceptores, manteniendo la periodicidad de 24 horas de los ritmos circadianos. En consecuencia, regula todos los demás procesos rítmicos: división celular, bioluminiscencia, fotosíntesis [100] .

En los dinoflagelados, los ritmos circadianos están controlados por dos sistemas distintos: un sistema sensible a la luz roja que aumenta los intervalos de tiempo y un sistema sensible a la luz azul que sincroniza los ritmos con el amanecer. Probablemente, estos sistemas estimulen o supriman la formación de melatonina en las células. Aumentar la concentración de melatonina, aparentemente, significa el final de la fase de luz. En la formación de melatonina se sigue un ritmo circadiano: al final de la fase de luz, la concentración de melatonina aumenta rápidamente, y durante la fase de oscuridad disminuye gradualmente y alcanza sus valores mínimos al comienzo de la fase de luz. La concentración de melatonina en las células de dinoflagelados es similar a la de la glándula pineal de los mamíferos . Por lo tanto, la melatonina es la base de los fenómenos fotoperiódicos en grupos de organismos tan distantes como los dinoflagelados y los mamíferos. Este hecho confirma la presencia de un antiguo mecanismo que vincula la información sobre la iluminación con los ritmos circadianos [101] .

Distribución y ecología

Entre los dinoflagelados de vida libre, hay formas marinas (alrededor del 90 % de todos los dinoflagelados viven en aguas marinas, donde forman parte tanto del plancton como del bentos ) y formas de agua dulce [102] . Junto con las diatomeas, constituyen la mayor parte del fitoplancton marino , predominando los dinoflagelados en aguas tropicales y las diatomeas en aguas polares y circumpolares. Los dinoflagelados ocupan el segundo lugar después de las diatomeas como productores primarios en las aguas marinas costeras. La mayor diversidad y abundancia de dinoflagelados se observa en la zona nerítica de los océanos, donde se contiene mayor cantidad de materia orgánica debido a los lavados con la costa, pero también viven en las pelagiales (aguas abiertas) en los trópicos y subtrópicos [83] .

Entre los dinoflagelados bénticos, se distinguen dos grupos ecológicos principales: especies psammófilas que viven en la arena marina y especies epífitas que viven en algas y pastos (los dinoflagelados epífitos, en particular, incluyen representantes de los géneros Prorocentrum y Gambierdiscus , conocidos por su toxicidad ) [103] .

En el fitoplancton de agua dulce, los dinoflagelados son mucho menos abundantes (las especies de Ceratium y Peridinium son las más comunes aquí ) [104] .

Al parecer, la mayoría de los dinoflagelados son cosmopolitas . Se encuentran en latitudes septentrionales, templadas y meridionales, aunque son más abundantes en aguas cálidas, donde su número es elevado durante todo el año. En las zonas templadas, la mayor abundancia de dinoflagelados se alcanza solo a finales de primavera y verano. Tanto en aguas marinas como dulces, ante el desarrollo masivo de dinoflagelados, se produce un desarrollo masivo de diatomeas. Hay dinoflagelados criófilos que viven en la nieve y le dan un color rojo. Entre los dinoflagelados , las epífitas y las formas bentónicas típicas son mucho más raras que las planctónicas [83] .

Los dinoflagelados son capaces de producir una gran biomasa en poco tiempo y, por lo tanto, sirven como un eslabón importante en la cadena alimentaria de peces , cetáceos , rotíferos , diversos protozoos [83] y otros organismos acuáticos  , tanto directamente como después del consumo preliminar por parte del zooplancton . representantes [28] [104] .

A menudo, los dinoflagelados actúan como simbiontes ( zooxantelas ) de otros organismos: invertebrados marinos ( esponjas , corales formadores de arrecifes , medusas , platelmintos , moluscos ) y protistas ( radiolarios , foraminíferos , ciliados ). En cada uno de los casos de simbiosis , basta que el huésped , habiendo tragado el dinoflagelado, lo incorpore sin digerirlo a sus tejidos ; después de eso, el simbionte se divide repetidamente y comienza a sintetizar carbohidratos , que suministra al organismo huésped. El grado de dependencia del huésped de dicha simbiosis varía mucho: por ejemplo, Anemonia [ puede vivir bastante sin zooxantelas, y algunos corales no pueden prescindir de los simbiontes dinoflagelados [13] [105] . Se sabe que al menos 5 especies de dinoflagelados (4 de las cuales pertenecen al género Symbiodinium ) actúan como zooxantelas. Las zooxantelas están cubiertas con una capa delgada, capaz de reproducción vegetativa y la formación de esporas similares a himnodinio. La asociación de zooxantelas y corales formadores de arrecifes es la que mejor se estudia . Es un caso de mutualismo , y ambos organismos se benefician de ello. Las zooxantelas le dan a su huésped hasta un 50% de carbono fijo , la mayor parte del cual viene en forma de glicerol , una parte más pequeña, en forma de glucosa , alanina , ácidos orgánicos . Se ha demostrado que los corales con zooxantelas se calcifican más rápido. El coral suministra al alga algunos compuestos orgánicos ( urea , glicerol-3-fosfato , aminoácidos ) y factores de crecimiento [106] .

A menudo, los propios dinoflagelados son anfitriones de muchas algas simbióticas, tanto endo- como exosimbiontes . Así, las cianobacterias Synechocystis y Synechococcus viven en la superficie de las células de los dinófitos incoloros Citharister , Histioneis , Ornithocercus y Parahistioneis . Los endosimbiontes de dinoflagelados pueden ser criptofitos, algas verdes y doradas , así como bacterias. Así, en las aguas de Nueva Guinea, hay Noctiluca verde , que, sin embargo, carece de cloroplastos, pero contiene de 6 a 12 mil pequeñas células del alga verde Pedinomonas [106] .

Alrededor de 20 especies de dinoflagelados son parásitos de invertebrados (particularmente pequeños crustáceos ), peces y algas filamentosas [13] . El dinoflagelado Dissodinium pseudolunula , ampliamente difundido,  es un ectoparásito de los huevos de copépodos que tiene cloroplastos. Los ectoparásitos desprovistos de cloroplastos parasitan peces, huevos de copépodos, diatomeas y otras algas (representantes de los géneros Chytriodinium , Paulsenella , etc.). Dos géneros de dinoflagelados endoparásitos que se encuentran en los huevos de copépodos, Blastodinium y Schizodinium  , tienen cloroplastos. Los endoparásitos sin cloroplastos habitan en otros dinoflagelados, sifonóforos y copépodos [106] . La línea entre simbiontes y parásitos a veces es borrosa; así, las especies del género Symbiodinium suelen actuar como simbiontes de corales y otros invertebrados, pero algunas de sus especies se comportan más como parásitos y son capaces de causar la muerte masiva de corales [107] .

Varias especies de dinoflagelados, que se reproducen en cantidades significativas, son capaces de causar floraciones de agua . En particular, un brote de abundancia de dinoflagelados marinos en las aguas costeras, que suele ocurrir en la estación cálida, da lugar a un fenómeno denominado “ marea roja ” (en los mares de Rusia se observan mareas rojas en el Lejano Oriente [108 ] ). Durante la marea roja, el agua de mar, debido a la presencia de algas microscópicas que contienen pigmentos fotosintéticos, adquiere un color inusual, generalmente rojo, pero a veces cereza, marrón o amarillo [109] . La aparición de las mareas rojas se ve facilitada por las propiedades del agua: capas superficiales cálidas, alto contenido de nutrientes , baja salinidad (que suele ocurrir tras un largo periodo de lluvias) y ausencia de fuerte oleaje. Si las especies productoras de mareas rojas son productoras de toxinas, el resultado podría ser una mortalidad masiva de peces, moluscos y crustáceos que se alimentan de plancton (ver a continuación ; muchos dinoflagelados productores de toxinas no cambian el color del agua [110] ) [ 13] . Así, a finales de agosto de 1987 se observó en la costa oeste de Florida la marea roja más fuerte de los últimos 150 años, y las playas quedaron sembradas de cientos de miles de peces muertos. Se descubrió que el dinoflagelado Gymnodinium breve [111] era el responsable de esto .

En agua dulce, las floraciones de algas generalmente son causadas por no dinoflagelados; sin embargo, en algunas áreas estos últimos (especialmente los representantes de los géneros Peridinium , Ceratium y Peridiniopsis ) juegan un papel principal [112] . Entonces, Ceratium hirundinella durante la reproducción masiva le da al agua un color marrón blanquecino (que se puede observar en el verano en los remansos y lagos de llanuras aluviales de los ríos ucranianos ) [28] . Otro ejemplo bien conocido es la intensa coloración rojo sangre de las aguas del lago de montaña Lago di Tovel , que se encuentra en el noroeste de la provincia de Trento , Italia , observado hasta 1964 en ciertos días soleados (entre julio y septiembre) . Durante mucho tiempo se creyó que las especies del género Glenodinium eran las responsables de tal tinción , sin embargo, más tarde se descubrió que representantes de la especie Tovellia sanguinea descrita en 2006 causaron la tinción (todavía se encuentran en el lago hoy en día, pero en pequeños números: el predominio pasó a otro dinoflagelado Baldinia anauniensis , que tiene un color verde) [113] [114] .

El fenómeno del Nilo Rojo también se asocia comúnmente con la reproducción de dinoflagelados de agua dulce . Este es el nombre de la segunda fase de la inundación de verano-otoño en los tramos inferiores del Nilo , durante la cual el río se desborda y luego deja otra capa de limo fértil en los campos adyacentes (durante la primera fase - el "Verde Nilo"  : el río, gracias a las algas microscópicas presentes en él, adquiere un color verde y, durante el segundo, rojo oscuro). Las especies concretas de dinoflagelados responsables de este fenómeno aún no han sido identificadas (algunos autores han sugerido que la causa del color rojo de las aguas del Nilo podría ser la cianobacteria Oscillatoria rubescens , la euglenoide Euglena sanguinea , o el alga verde Haematococcus pluvialis , pero estas hipótesis no han recibido una justificación fiable) [ 115] .

Paleontología

Se conocen fósiles de dinoflagelados del Triásico Medio ; al mismo tiempo, los restos de dos géneros, Arpylorus [116] y Palaeodinophysis [117] , presumiblemente relacionados con los dinoflagelados, datan del Silúrico Superior y el Devónico , respectivamente . En el Mesozoico temprano , la diversidad de dinoflagelados aumentó considerablemente y surgieron sus principales tipos morfológicos. En el Cretácico , los dinoflagelados alcanzaron la mayor diversidad morfológica, pero desde el Neógeno ha ido disminuyendo [118] .

En estado fósil, los dinoflagelados están representados principalmente por dinoquistes , los cuales, debido a su persistencia, se encuentran bien conservados en rocas sedimentarias antiguas . Los hallazgos de dinoquistes se conocen desde el Pérmico , y son de gran importancia para la estratificación del Mesozoico y Cenozoico , ya que a partir de ellos se han desarrollado escalas estratigráficas locales . También son valiosos para estudios paleoecológicos . Los quistes fósiles de dinoflagelados se denominan histricosféridos (histricosporas) y se consideran parte de los acritarcos  , estructuras similares a quistes de algas unicelulares fósiles [76] [119] . Al mismo tiempo , dinosteroles y 4α-metil-24-etilcolesten específicos para dinoflagelados ya se encontraron en los acritarcos del Cámbrico Inferior (hace 520 millones de años); si las suposiciones sobre la relación entre acritarcos y dinoflagelados son correctas, entonces la historia evolutiva de estos últimos puede extenderse al Cámbrico temprano e incluso antes (hace 800 millones de años) [10] .

Los histricosféridos han sido descubiertos de forma independiente por diferentes paleontólogos y se clasifican como un grupo taxonómico separado representado exclusivamente por especies fósiles ; muchas esporas en reposo de dinoflagelados son idénticas a los histricosféridos del Cenozoico, por lo que en este caso una estructura tiene dos nombres. También se conocen restos fósiles de conchas de dinoflagelados del Pérmico , pero son mucho más raros [76] [119] .

Importancia en la naturaleza y la vida humana

La importancia de los dinoflagelados en la biosfera es muy alta. En el ecosistema de los arrecifes de coral , los dinoflagelados fototróficos son los productores primarios más importantes y, entre los productores primarios marinos en general, solo son superados por las diatomeas . Los dinoflagelados marinos heterotróficos resultan ser componentes importantes del llamado bucle microbiano , que ayudan a dirigir flujos de energía significativos hacia las redes alimentarias planctónicas [51] [120] .

Los sitios de dinoflagelados (sitios de floración) se encuentran entre los sitios de almacenamiento de grasa natural más importantes (por ejemplo, el almacenamiento del Mar del Norte ). Las rocas fósiles que contienen células muertas de dinoflagelados también sirven como depósitos de grasa acumulada en las células. El más grande de estos depósitos es el esquisto de Kimmeridge ( eng.  Kimmeridge Clay ) en Inglaterra . El petróleo y los depósitos sedimentarios antiguos también contienen hidrocarburos de 4α-metilestireno , que probablemente se originaron a partir de 4α-metilestirenos de dinoflagelados [121] .

Los dinoflagelados parásitos son capaces de causar epizootias en las poblaciones de peces y crustáceos [122] .

Muchos dinoflagelados son muy sensibles a la presencia de contaminantes orgánicos en el agua y, por lo tanto, se utilizan como bioindicadores en el estudio sanitario y biológico de los recursos hídricos [28] . Los quistes fósiles de dinoflagelados sirven a los geólogos para estimar la edad de los depósitos de petróleo propuestos [108] .

Toxinas

Algunas especies de dinoflagelados son capaces de producir toxinas peligrosas ; entre las especies de fitoplancton que forman toxinas, los dinoflagelados representan alrededor del 75-80%, y las toxinas liberadas por los dinoflagelados se encuentran entre las biotoxinas conocidas más potentes [51] . Se conocen alrededor de 60 especies de dinoflagelados productores de toxinas; más de la mitad pertenecen a los géneros Prorocentrum , Alexandrium y Dinophysis , en menor medida a Gambierdiscus , Ostreopsis y Karenia [92] .

Algunas de las toxinas producidas por los dinoflagelados son volátiles y se sabe que causan envenenamiento en los científicos que estudian los dinoflagelados cuando se inhalan o entran en contacto con la piel [86] . Las toxinas de dinoflagelados pueden ser solubles en agua y grasa, tener efectos citolíticos, hepatotóxicos y neurotóxicos [110] .

A menudo (especialmente durante las mareas rojas), estas toxinas se acumulan en los tejidos de los moluscos bivalvos que se alimentan de fitoplancton sin causarles mucho daño, pero sus niveles en los tejidos son tóxicos (a menudo letales) para los vertebrados que se alimentan de moluscos  , ya sean peces o humanos. En estos últimos, pueden causar las siguientes enfermedades [51] [123] [124] :

Algunos dinoflagelados que producen toxinas que pueden afectar a peces , mamíferos y aves son de gran importancia económica porque dañan las granjas que crían animales marinos [110] . Entre estas especies se encuentra Pfiesteria piscicida , que se distingue por su inusual ciclo de vida. Las toxinas liberadas por este dinoflagelado son tan fuertes que los peces que se alimentan de ellas (por ejemplo , el arenque del Atlántico , la platija del sur ) mueren en cuestión de minutos [86] . Es esta especie de dinoflagelados la responsable de la muerte masiva de peces durante las mareas rojas frente a la costa atlántica de los Estados Unidos [51] [123] .

En la industria alimentaria

El dinoflagelado Crypthecodinium cohnii se utiliza para producir a escala industrial ácido docosahexaenoico (cervónico), que es uno de los ácidos grasos poliinsaturados omega-3 esenciales más importantes para el cuerpo humano [131] .

Clasificación y filogenia

A lo largo de casi todo el siglo XX, la clasificación de los dinoflagelados fue desarrollada por protozoólogos y botánicos- algólogos de forma casi independiente. Los protozoólogos interpretaron el taxón como el orden Dinoflagellida  Bütschli, 1885 dentro del phylum Protozoa [133] ; algólogos - ya sea como una clase Dinophyceae  Pascher, 1914 como parte de la división Pyrrophyta (que también incluía la clase Cryptophyceae , y a veces también la clase Chloromonadophyceae ) [15] [28] , o como una división independiente Dinophyta  Dillon, 1963 [134] . Al mismo tiempo, los botánicos construyeron una clasificación interna de las algas dinófitas en función del tipo de organización del talo , distinguiendo los órdenes Peridiniales (formas monádicas), Dinamoebidiales (formas rizopodiales), Gloeodiniales (formas palmeloides), Dinococcales (formas cocoides), Dinothrichales (formas filamentosas) [15] . A finales del siglo XX, estas primeras clasificaciones quedaron completamente obsoletas [10] .

La investigación moderna en el campo de la taxonomía de los dinoflagelados se basa en el análisis de su filogenia , realizado teniendo en cuenta tanto datos morfológicos como moleculares [10] . Según el análisis filogenético (2014), basado en una comparación de las secuencias de nucleótidos de ARN de 76 especies de alveolados y heterocontos (representantes de estos últimos desempeñaron el papel de un grupo externo ), los dinoflagelados dentro de los alveolados representan un grupo monofilético , hermano a los apicomplejos, y el taxón ancestral común de dinoflagelados y apicomplejos era hermano de los ciliados. Dentro de los límites de los dinoflagelados, Perkinsus marinus se separó primero entre las especies que participan en el análisis (según otras clasificaciones, Perkinsus y los grupos relacionados no se incluyen en los dinoflagelados, sino en la composición de su grupo hermano Perkinsozoa [ 135] [136 ] ), después de él - Oxyrrhis marina , incluso más tarde - el clado de sindine , y los grupos restantes de dinoflagelados ( dinokaryotes ) forman un clado hermano en relación con él. Las relaciones internas de los representantes de los dinocariotas aún no están claras y los datos disponibles son en gran parte contradictorios [132] .

Sistema de Fensome con co-autores

La contribución más importante a la formación de ideas modernas sobre la taxonomía de los dinoflagelados fue realizada por el sistema [137] publicado en 1993 y propuesto por Robert Fens et al. Este sistema combinó géneros modernos y fósiles en una sola clasificación y resumió logros previos en el campo de la taxonomía de dinoflagelados; se basó principalmente en las características morfológicas (principalmente en las características del tegumento celular), pero también tuvo en cuenta los datos moleculares obtenidos al comparar las secuencias de nucleótidos de los genes de ARN ribosomal individuales . En los años siguientes, el sistema se generalizó; al mismo tiempo, se expresaron serias dudas sobre la monofilia de una serie de subclases y órdenes distinguidos en ella [138] [139] .

Dentro de este sistema, la clasificación de tipos de Dinoflagellata contempla el nivel superior de la siguiente manera [140] [141] :

Tipo Dinoflagellata  Bütschli, 1885 (dinoflagelados)

• Subfilo Syndinea   Chatton, 1920 (Syndinea)
  • Clase Syndiniophyceae   Loeblich III, 1976 (Syndinophyces): orden Syndiniales
• Subtipo Dinokaryota   Fensome et al. , 1993; Cavalier-Smith, 1993 (dinocariotas)
  • Clase Dinophyceae   Pascher, 1914 (Dinophycea)
    • Subclase Gymnodiniphycidae  Fensome et al. , 1993 : órdenes Gymnodiniales, Ptychodiscales, Suessiales
    • Subclase Peridiniphycidae  Fensome et al. , 1993 : órdenes Gonyaulacales , Peridiniales
    • Subclase Dinophysiphycidae  Möhn, 1984 : órdenes † Nannoceratopsiales, Dinophysiales
    • Subclase Prorocentrophycidae  Fensome et al. , 1993 : Orden Prorocentrales
    • Dinophyceae incertae sedis : órdenes Desmocapsales, Phytodiniales, Thoracosphaerales
  • Clase Blastodiniphyceae  Fensome et al. , 1993 (Blastodinyfiaceae): orden Blastodiniales
  • Clase Noctiluciphyceae  Fensome et al. , 1993 (Noctilucifian): orden Noctilucales
• Dinoflagellata incertae sedis : familia †Arpyloraceae con género Arpylorus

Los autores del sistema no incluyeron los órdenes Ellobiopsida (parásitos de crustáceos ) y Ebriida ( flagelados fagotróficos de vida libre ) en la composición de los dinoflagelados, cuya posición sistemática durante mucho tiempo causó controversia entre los protozoólogos. [139] . Más tarde resultó que los ellobiopsids todavía pertenecen a los dinoflagelados [142] , mientras que los ebriids no: encontraron su lugar en la clase Cercozoa [143] . Entre los géneros considerados, tampoco se mencionó el flagelado Oxyrrhis (anteriormente incluido generalmente en el syndinia como la única forma de vida libre en este grupo [144] ); estudios posteriores demostraron que en el árbol genealógico de los dinoflagelados representa una rama divergente temprana especial [132] .

Sistema Ruggiero et al

La investigación en el campo de la filogenia de los dinoflagelados, que se desarrolló a finales del siglo XX - principios del XXI, se reflejó en el sistema taxonómico Dinoflagellata propuesto en 2015 por Michael Ruggiero et al., e incluido como parte integral del macrosistema de organismos vivos que presentaban. Aquí, este taxón tiene un rango de superclase dentro del filo Miozoa del supertipo Alveolata (para conocer la posición de esta superclase entre otros alveolados, consulte la sección "Clasificación" en el artículo Alveolatos ). El sistema se ha llevado al nivel de órdenes y órdenes (en relación con la clase Dinophyceae, los autores del sistema siguen las reglas de la nomenclatura botánica , en relación con otras clases de dinoflagelados, las reglas de la nomenclatura zoológica ) y se ve así [135] [136] :

Superclase Dinoflagellata  Bütschli, 1885 (dinoflagelados)

• Clase Ellobiopsea   Cavalier-Smith, 1993 (ellobiopsei): orden Ellobiopsida
• Clase Oxyrrhea   Cavalier-Smith, 1987 (Oxyrrhea): órdenes Acrocoelida, Oxyrrhida
• Class Syndinea   Chatton, 1920 (Sindinea): órdenes Rastrimonadida, Syndinida
• Clase Noctilucea   Haeckel, 1866 (Noctylucea): orden Noctilucida
• Clase Dinophyceae   Pascher, 1914 (Dinophycea)
  • Subclase Suessioidia   Cavalier-Smith & Chao, 2004 orden Suessiales
  • Subclase Dinophysoidia   Lindemann, 1928 : órdenes † Nannoceratopsiales, Dinophysiales
  • Subclase Peridinoidia   Poche, 1913 : ordenes Prorocentrales , Peridiniales
  • Subclase Gonyaulacoidia   Cavalier-Smith, 2004 : órdenes Gymnodiniales, Gonyaulacales
  • Dinophyceae incertae sedis : órdenes Actiniscales, Blastodinales, Coccidinales, Dinamoebales, Lophodinales, Pyrocystales, Thoracosphaerales

Dinoflagelados en cultivo

Aunque los dinoflagelados tienen un tamaño microscópico, los fenómenos naturales inusuales que provocan durante la reproducción en masa han atraído la atención de la gente durante mucho tiempo y se han reflejado en monumentos literarios  , incluidos los más antiguos [145] .

El "Nilo rojo" ya se menciona en textos egipcios antiguos de la época del Imperio Nuevo . Este fenómeno también se refleja en la Biblia : en el libro “ Éxodo ”, como la primera de las “ diez plagas de Egipto ”, se menciona el castigo con sangre : “... toda el agua del río se convirtió en sangre, y el los peces del río se extinguieron, y el río apestó, y los egipcios no podían beber el agua del río; y hubo sangre por toda la tierra de Egipto .

El fenómeno de la coloración rojo sangre de las aguas del lago Lago di Tovel formó la base de la leyenda . Según ella, una vez, muchos pretendientes cortejaron a la princesa Trezenga, la hija del último gobernante de Ragoli , pero ella los rechazó a todos. Uno de los pretendientes rechazados, Lavinto, el gobernante de Tuenno , no se reconcilió y trató de forzar el consentimiento de la princesa por la fuerza, enviando un ejército contra los habitantes de Ragoli. No quisieron someterse al arrogante Lavinto y, liderados por Trezenga, combatieron al enemigo, que los superaba en número, a orillas del lago. Al final del día, los defensores de Ragoli cayeron y Lavinto atravesó personalmente a Trezenga con una espada; el lago se tiñó con la sangre de los caídos y desde entonces, de vez en cuando, recordaba a la gente el coraje de los habitantes de Ragoli [146] [147] .

I. A. Goncharov dio descripciones figurativas del resplandor del mar en el ciclo de ensayos de viaje " Fragata Pallada" (1855-1857) y Victor Hugo en la novela " Trabajadores del mar " (1866). Aquí hay una imagen de este fenómeno, dada por Hugo: “Parecía que el agua estaba envuelta en fuego ... Rayas azuladas en el agua yacían en pliegues de una mortaja. Una amplia extensión de pálido resplandor revoloteó en la superficie del agua. Pero no era un fuego, sino su fantasma... Las gotas, cayendo del remo en una ola, bañan el mar de estrellas... Metes la mano en el agua y la sacas en un guante de fuego; esta llama está muerta, no la sientes .

Notas

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Enlaces

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